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Effects of EEG-neurofeedback training on brain functional connectivity
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Autores
Orientador(es)
Resumo(s)
O neurofeedback (NF) consiste em medir a atividade cerebral, usando técnicas como a
eletroencefalografia (EEG) ou a imagem por ressonância magnética funcional (fMRI), e apresentar ao
participante, em tempo real, uma representação de um padrão de atividade de interesse, enquanto lhe é
pedido para manipular essa mesma representação através da autorregulação da atividade cerebral
(Sitaram et al., 2017). As bases neurofisiológicas desta técnica ainda não são conhecidas na sua
totalidade, apesar de vários estudos terem demonstrado que o treino através de NF tende a reorganizar
as redes cerebrais. Posto isto, existem poucos estudos que tentam comparar a influência da utilização de
diferentes modalidades sensoriais de apresentação do “feedback” nos resultados do treino por NF em
EEG, e os poucos estudos existentes não investigam possíveis efeitos nas métricas de conectividade
funcional do cérebro.
Neste projeto, pretendemos avaliar o efeito da utilização de diferentes modalidades de
“feedback” no treino de NF através EEG (EEG-NF) para o incremento da amplitude relativa da banda
alfa superior no canal Cz, e investigar se existe um efeito significativo nos padrões de conectividade
funcional do cérebro. Para esse fim, será efetuada a análise de dados previamente recolhidos em 20
participantes saudáveis que realizaram quatro sessões de treino por EEG-NF, que visava incrementar a
densidade espectral na banda alfa superior, e que utilizaram diferentes modalidades de feedback (visual,
realidade virtual (VR), e auditiva). Os dados de EEG foram pré-processados, com remoção de artefactos
através de análise de componentes independentes. Adicionalmente, duas técnicas de re-referenciação do
sinal EEG foram utilizadas para comparação posterior, sendo estas a re-referenciação para a média de
todos os canais EEG, e a re-referenciação através da aplicação de um Laplaciano de Superfície com
parâmetro de rigidez de valores 4 e 3, respetivamente. A avaliação dos resultados foi efetuada a diversos
níveis, com a análise: i) das variações intra-sessão da amplitude relativa da banda alfa superior no canal
Cz, ii) da distribuição topológica da banda alfa superior no decorrer do treino, iii) das variações intrasessão dos padrões de conectividade funcional da banda alfa superior, utilizando a parte imaginária da
coerência como métrica de conectividade, e iv) por fim, em termos de uma análise de redes, que visava
avaliar a importância de nodos de rede, verificada através das métricas como betweeness centrality e
força, da atividade segregada, verificada através da métrica de transitividade, e da atividade integrada,
verificada através de métricas como caminho característico e eficiência global da rede cerebral.
Relativamente aos resultados para a análise espectral e topológica, encontram-se correlações
estatisticamente significativas entre o valor da amplitude relativa da banda alfa superior e o número de
set, em todos os grupos, principalmente nas duas primeiras sessões, sendo cada set composto por 6 trials
com duração de 30 segundos Posto isto, não são registadas diferenças estatisticamente significativas
intra-sessão, isto é, do set 1 para o set 5 de cada sessão. Para a análise topológica, não se realizaram
testes de significância, mas é possível visualizar uma acentuação da amplitude relativa da banda alfa
superior em zonas parietais/occipitais, e é também possível verificar que o treino realizado, não afetou
somente a banda de interesse mas também a banda theta, cuja atividade não focal diminui, a banda alfa
inferior, cuja amplitude relativa parece incrementar. Relativamente aos resultados da análise de
conetividade, os mesmos sugerem que o treino de EEG-NF para o incremento da banda alfa superior
resulta num incremento mais pronunciado nas fases iniciais do treino, isto é, nas duas primeiras sessões
de treino. Este incremento é representado pelo do número de canais que apresentam conectividade
funcional com a zona parietal central, com canais como o Pz, e com a zona parietal direita, CP6, P4,
entre outros, independentemente da modalidade de feedback, ou seja, para a generalidade dos
"Learners”. De facto, os próprios canais parietais direitos, P4, P8, CP6, TP10 aumentam de forma
estatisticamente significativa a conectividade entre eles. Isto parece indiciar a criação de um complexo focado na zona parietal direita. Em todas as modalidades, à exceção da VR, verifica-se ainda um
aumento significativo intra-sessão da transitividade e eficiência global enquanto uma diminuição
estatisticamente significativa intra-sessão é observada para a métrica caminho característico. Posto isto,
a metodologia de neurofeedback no contexto experimental que foi implementado, parece promover a
atividade cerebral segregada, isto é, a atividade que resulta de uma atividade cerebral mais localizada, e
também integrada, isto é, que resulta da integração da atividade de áreas cerebrais dispersas. A não
existência de variações significativas na modalidade VR não parece estar relacionada com a modalidade
em si, mas sim devido a uma menor amostra do respetivo grupo. Assim, futuramente será necessário
aumentar a amostra, pelo menos para este grupo, por forma a poderem ser extraídos resultados
significativos da análise do mesmo. Interessantemente, e independentemente do método de rereferenciação utilizado, enquanto para o grupo do treino NF para a modalidade visual se observa a partir
da terceira sessão de treino a estabilização do número de conexões funcionais entre os diferentes
elétrodos, ou seja deixa de haver um crescimento acentuado da transitividade e da eficiência global com
diminuição simultânea do caminho característico, para o grupo do treino NF com a modalidade auditiva
a generalidade dos incrementos verificados, estão presentes em todas as sessões, incluindo a última
sessão.
No referente ao estudo sobre o método de re-referenciação dos dados EEG, com interesse específico na
utilização de um Laplaciano de superfície comparativamente à simples utilização da média dos sinais
EEG, a análise topológica das diferentes bandas cerebrais confirma que a utilização do Laplaciano de
superfície contribuiu para aumento da resolução espacial dos dados de EEG, uma vez que atenuou para
as diferentes bandas a amplitude relativa da atividade periférica, ou seja não focal, que estará relacionada
com frequências espaciais mais baixas. Relativamente à análise da conectividade funcional intra-sessão,
verifica-se que a aplicação do Laplaciano se reflete na mudança das configurações de variações de
conexões funcionais no cérebro, nomeadamente eliminando determinados aumentos estatisticamente
significativos, por exemplo para a sessão 1 dos “Learners”, após a aplicação do Laplaciano de superfície,
o incremento da conectividade funcional entre Pz e O2 deixa de ser estatisticamente significativo.
Possivelmente, isto poderá estar relacionado com uma eliminação de conexões espúrias. Também na
análise de redes, a aplicação do Laplaciano afeta a configuração dos dados e outputs embora não se
consiga precisar uma relação causa efeito. Posto isto, a variação da própria configuração do Laplaciano,
no que se refere à rigidez do mesmo, de parâmetro m=4 para m=3, não se traduz em resultados tão
diferentes, pese embora algumas alterações notadas na análise de redes. De facto, para análise de
conectividade funcional, os heatmaps resultantes da aplicação de Laplaciano de superfície com m=4,
são exatamente iguais aos heatmaps resultantes da aplicação de Laplaciano de superfície com m=3.
Quanto à análise de redes, nomeadamente nas métricas de transitividade, caminho característico e
eficiência global, se verificarmos os gráficos e tabelas apresentadas, apesar de serem notados ligeiros
desvios quer nas curvas quer em valores de correlação ou variação intra-sessão, o nível de significância
é quase sempre atingido, independentemente da rigidez do Laplaciano aplicado, para a mesma sessão.
Posto isto, não é possível reportar claramente uma relação causa-efeito vantajosa decorrente da aplicação
do Laplaciano de superfície nos dados aqui tratados. De facto, reitera-se que, pela análise topológica se
confirma que este possa estar associado a um filtro espacial, mas nas restantes análises não se consegue
confirmar se este “melhorou ou não” os nossos dados.
Neurofeedback (NF) consists in measuring brain activity and presenting a real-time representation of a brain activity pattern of interest to an individual, while instructing him to manipulate the feedback representation through self-regulation. The neurophysiological basis for NF remains to be fully elucidated, whereas several studies support that NF training tends to reorganize the brain networks. Only a handful of studies compare how different feedback sensory modalities affect the outcomes of EEG-based NF training, and none of them analyzes such effect on the functional connectivity or network metrics. In this project, we evaluate how using different feedback modalities on the EEG-based NFtraining will affect the brain’s functional connectivity, by analyzing previously collected data from a total of 20 healthy subjects, who underwent four sessions of upper-alpha (UA) band EEG-based NF training, with different feedback modalities (visual, auditory, or virtual reality (VR)). The EEG data was preprocessed and re-referenced with three different methods for posterior comparison, the common average reference (avgREF), and spline lines Surface Laplacian with stiffness parameters equals 4 and 3. The data were evaluated in terms of: i) the within-sessions’ variations of the relative amplitude of the UA at the Cz channel, ii) relative band amplitude topological distribution across sets and sessions, iii) the within-sessions’ variations of the UA functional connectivity patterns, computed with the imaginary part of coherency, and iv) an UA band network analysis of the metrics betweenness centrality, strength, transitivity, charpath and global efficiency. Our results suggest that the UA EEG-based NF-training is associated with an early increment of functional connections with channels over parietal areas (e.g. Pz), independently of the feedback sensory modality. All the modalities, except the VR, which had a reduced sample, verify statistically significant intra-session increases in the transitivity and global efficiency, while showing statistically significant intra-session decreases of the charpath, suggesting that this protocol promotes both clustered and integrated brain activity. While for the visual NF-training group the third session seems to be a breakthrough point, where the number of functional connections stabilize, for the auditory NF-training group longer lasting “variations” are reported. Through the topological analysis we confirm that the application of Laplacian leads to higher spatial resolutions on the EEG data. Regarding the connectivity analysis and network analysis, we note that the application of the Surface Laplacian creates different values when compared to the avgREF data, yet no advantageous outcome can be reported.
Neurofeedback (NF) consists in measuring brain activity and presenting a real-time representation of a brain activity pattern of interest to an individual, while instructing him to manipulate the feedback representation through self-regulation. The neurophysiological basis for NF remains to be fully elucidated, whereas several studies support that NF training tends to reorganize the brain networks. Only a handful of studies compare how different feedback sensory modalities affect the outcomes of EEG-based NF training, and none of them analyzes such effect on the functional connectivity or network metrics. In this project, we evaluate how using different feedback modalities on the EEG-based NFtraining will affect the brain’s functional connectivity, by analyzing previously collected data from a total of 20 healthy subjects, who underwent four sessions of upper-alpha (UA) band EEG-based NF training, with different feedback modalities (visual, auditory, or virtual reality (VR)). The EEG data was preprocessed and re-referenced with three different methods for posterior comparison, the common average reference (avgREF), and spline lines Surface Laplacian with stiffness parameters equals 4 and 3. The data were evaluated in terms of: i) the within-sessions’ variations of the relative amplitude of the UA at the Cz channel, ii) relative band amplitude topological distribution across sets and sessions, iii) the within-sessions’ variations of the UA functional connectivity patterns, computed with the imaginary part of coherency, and iv) an UA band network analysis of the metrics betweenness centrality, strength, transitivity, charpath and global efficiency. Our results suggest that the UA EEG-based NF-training is associated with an early increment of functional connections with channels over parietal areas (e.g. Pz), independently of the feedback sensory modality. All the modalities, except the VR, which had a reduced sample, verify statistically significant intra-session increases in the transitivity and global efficiency, while showing statistically significant intra-session decreases of the charpath, suggesting that this protocol promotes both clustered and integrated brain activity. While for the visual NF-training group the third session seems to be a breakthrough point, where the number of functional connections stabilize, for the auditory NF-training group longer lasting “variations” are reported. Through the topological analysis we confirm that the application of Laplacian leads to higher spatial resolutions on the EEG data. Regarding the connectivity analysis and network analysis, we note that the application of the Surface Laplacian creates different values when compared to the avgREF data, yet no advantageous outcome can be reported.
Descrição
Tese de Mestrado Integrado, Engenharia Biomédica e Biofísica, 2022, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências
Palavras-chave
EEG Neurofeedback Banda Alfa Superior Conectividade Funcional Modalidade de Feedback Sensorial Análise de Redes Teses de mestrado - 2023