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Publicação
Influence of colonial nesting on host-parasite compatibility of the hematophagous ectoparasite Carnus hemapterus on two bird species in Southeast Portugal
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Ectoparasites are widespread in wildlife populations and are known for their diverse impacts on avian hosts. They can impair their hosts by depleting resources that could otherwise be used for growth, immune system and several behaviours. In southeast Portugal, the generalist hematophagous ectoparasite Carnus hemapterus feeds on two endangered bird species: the colonial lesser kestrel (Falco naumanni) and the European roller (Coracias garrulus; hereafter roller). Rollers are typically solitary breeders, but here the two species can be often found breeding together, forming mixed-species colonies. Most studies of host-carnid fly interactions have focused on the parasite infective phase and solitary or monospecific colony breeding host species. However, a better comprehension of non-infective phases is needed for a more comprehensive knowledge of C. hemapterus epidemiological dynamics. Also, the complex host-parasite interactions in mixed-species colonies require more attention, with parasite infestation patterns and its impacts likely to differ between host species, influencing the epidemiological and evolutionary aspects of these associations. The main goals of this study were to: 1) assess whether carnid flies (infective phase) have some preference for lesser kestrels or rollers in mixed-species colonies; 2) investigate if the social breeding context of rollers (colonial versus solitary) influences the infestation pattern (i.e. the prevalence, abundance and intensity) of carnid flies; 3) describe the infestation pattern of the pupal phase (non-infective phase) of C. hemapterus on roller and lesser kestrel nests and compare it with the infective phase; and 4) determine the relationship between carnid fly abundance and lesser kestrel and roller nestlings’ body condition, in different nest types. Lesser kestrel and roller nestlings were sampled during two consecutive breeding seasons (2018 and 2019). Carnid fly abundance on nestlings was estimated and nestlings body measurements taken to calculate a body condition index (the scaled mass index). In 2019, nest detritus were collected for the quantification of carnid pupae. Our results suggest that carnid flies prefer rollers over lesser kestrels, with rollers (in mixed-species colonies) having three times more flies. Fly abundance was also positively related to brood size and decreased in nests previously occupied by spotless starlings (Sturnus unicolor). Rollers breeding in mixed-species colonies had a similar prevalence of flies but were twice as much parasitized as solitary rollers. The host species identity seems to have a more profound effect on parasite infestation patterns than their social context, as even solitary rollers had higher intensities than lesser kestrels. The host social context (colonial versus solitary) appears to have a stronger influence in intraspecific comparisons. Moreover, the abundance and intensity of the pupal phase did not differ between host species or correlated with the infective phase. An incompatibility between host preferences and their suitability to the parasite may be leading to lower parasite fitness, thus influencing epidemiological dynamics. The results also suggest a negative association between nestling body condition and carnid fly abundance, but only on lesser kestrels growing in nest-boxes and rollers in artificial cavities. Therefore, allowing for a better understanding of the relationship between C. hemapterus with these host species and how synergetic factors may be aggravating parasite impacts. In general, this study contributes to the better understanding of the determinants regulating C. hemapterus infestation patterns and help disentangle the effects of host suitability and host density, which is important for evaluating the effectiveness of pre-existent conservation measures and design future management plans.
Os ectoparasitas são capazes de exercer uma grande diversidade de impactos sobre os seus hospedeiros. Influenciam aspetos imunológicos, fisiológicos e morfológicos destes, com impactos na sua distribuição, dinâmica populacional, comportamento social e evolução. Em sistemas com múltiplas espécies de hospedeiro, como colónias multiespecíficas, as dinâmicas hospedeiro-parasita são extremamente complexas, uma vez que os padrões de infestação e os efeitos dos parasitas variam em magnitude entre espécies de hospedeiro. O aumento de frequência e duração de contactos sociais entre potenciais hospedeiros e o reuso de ninhos em anos alternados conduzem a um aumento do risco e níveis de parasitismo e à transmissão de doenças, sendo o parasitismo reconhecido como um dos principais custos da nidificação colonial em aves. Carnus hemapterus é um ectoparasita hematófago generalista que se alimenta predominantemente de crias de aves que utilizam cavidades para nidificar. Este parasita detém a capacidade de localizar e colonizar os seus hospedeiros de forma ativa não necessitando, por isso, de contacto entre indivíduos para a sua transmissão. A sua abundância aparenta ser influenciada por características relacionadas com o hospedeiro (por exemplo, substrato de nidificação, imunocompetência e fenologia de nidificação) e pelo seu contexto socioambiental. Não existe uma concordância generalizada quanto aos seus impactos, mas entre os reportados encontram-se a redução da condição corporal e taxa de crescimento das crias e, em casos extremos, o aumento da taxa de mortalidade. No Sudeste de Portugal, nomeadamente na Zona de Proteção Especial (ZPE) de Castro Verde, C. hemapterus é um dos ectoparasitas mais abundantes em espécies de aves, incluindo o francelho (Falco naumanni) e o rolieiro (Coracias garrulus). Ambas as espécies são migradoras estivais de longa distância que invernam em África e nidificam na região Paleártica, apresentando também requisitos de alimentação e nidificação semelhantes. Em Portugal, são consideradas de conservação prioritária, estando o francelho atualmente classificado como “Vulnerável” e o roleiro como “Criticamente em Perigo”. Na ZPE de Castro Verde, a implementação de medidas de conservação direcionadas para o francelho, como a disponibilização de locais de nidificação, levaram ao aumento da população nacional de francelho e de rolieiro. Atualmente, a região alberga mais de 80% das populações nidificantes portuguesas destas espécies. Os rolieiros nidificam geralmente em solitário, no entanto a escassez de locais de nidificação e consequente recuperação de cavidades em edifícios abandonados e disponibilização de ninhos artificiais (por exemplo, paredes e torres de nidificação) conduziram à formação de colónias multiespecíficas compostas por francelhos e rolieiros, entre outras espécies. Assim, na região de Castro Verde, ambas as espécies podem ser encontradas a nidificar nas mesmas estruturas e a utilizar os mesmos ninhos em anos alternados. As dimensões das colónias podem variar de 1 a 80 casais de francelhos e normalmente 1 a 3 casais de rolieiro. Os rolieiros podem, também, ser encontrados a criar em ninhos solitários, como caixas-ninho em árvores, postes telefónicos ou de eletricidade. Nestas colónias multiespecíficas, o aumento de densidade de ninhos e proximidade entre diferentes espécies de hospedeiro pode aumentar as oportunidades de transmissão para C. hemapterus e conduzir a interações agonísticas que, por sua vez, intensificam o stress social dos indivíduos, aumentando a sua suscetibilidade a doenças e infeções. Estas complexas interações hospedeiro parasita, promovidas em parte pela disponibilização de ninhos artificiais, têm consequências ainda desconhecidas nas populações de francelho e roleiro. Além disso, a maioria dos estudos sobre C. hemapterus e os seus hospedeiros tem-se concentrado em espécies solitárias ou formadoras de colónias monoespecíficas. O nosso principal objetivo foi fornecer um estudo abrangente das relações hospedeiro parasita num contexto particular de nidificação social, considerando diferentes espécies de hospedeiro, diferentes fases do ciclo de vida de C. hemapterus e as consequências para as espécies hospedeiras. Deste modo, esta dissertação visou: 1) avaliar se a fase infeciosa de C. hemapterus apresenta preferências entre francelhos e rolieiros em colónias multiespecíficas; 2) investigar se o contexto social de nidificação (solitário ou colonial) em rolieiros influencia o padrão de infestação deste ectoparasita; 3) descrever o padrão de infestação da fase de pupa (fase não infeciosa) nos ninhos de francelho e rolieiro e compará-lo com o padrão de infestação da fase infeciosa; 4) determinar a relação entre a abundância de C. hemapterus e a condição corporal de crias de francelho e rolieiro, em diferentes tipologias de ninhos. Neste estudo, foram amostradas crias de francelho (em colónias multiespecíficas) e rolieiro (tanto em ninhos solitários como em colónias multiespecíficas) em duas épocas de nidificação consecutivas, em 2018 e 2019. Nas crias amostradas, foi quantificado o número de C. hemapterus e realizadas medições corporais de forma a calcular o índice de condição corporal (“scaled mass index”). Em 2019, foram recolhidos detritos de ninhos de ambas as espécies e quantificado o número de pupas existentes. Os resultados sugerem que C. hemapterus prefere crias de rolieiro a francelho, tendo os rolieiros (em colónias multiespecíficas) uma abundância três vezes maior. A sua abundância foi também positivamente influenciada pelo tamanho da ninhada e diminuiu em ninhos previamente ocupados por estorninho-preto (Sturnus unicolor). Rolieiros em colónias multiespecíficas obtiveram prevalências semelhantes a rolieiros solitários, mas uma maior intensidade. A identidade da espécie hospedeira aparenta ter uma maior influência nos padrões de infestação deste parasita, com o contexto social a adquirir uma maior relevância em comparações intraespecíficas. Além disso, o padrão de infestação da fase de pupa não diferiu entre rolieiros e francelhos ou esteve correlacionado com o padrão de infestação da fase infeciosa, revelando uma possível discordância entre fases do desenvolvimento do parasita. Esta aparente incompatibilidade entre preferências por espécies de hospedeiro e a sua adequação enquanto hospedeiro pode diminuir o fitness do parasita, influenciando as suas dinâmicas epidemiológicas. Os resultados sugerem também uma associação negativa entre a condição corporal das crias e a abundância de C. hemapterus, no entanto esta relação apenas se verificou em crias de francelho em caixas-ninho e crias de rolieiro em cavidades artificiais (em paredes de nidificação). Estes resultados providenciaram, assim, uma melhor compreensão da relação entre C. hemapterus e estas espécies de hospedeiro e como fatores sinergéticos podem estar a agravar os seus efeitos. Em geral, este estudo permitiu aprofundar o conhecimento sobre os determinantes que regulam os padrões de infestação de C. hemapterus e deslindar os efeitos da adequação e densidade dos seus hospedeiros. Contribuindo, deste modo, com informação relevante para a avaliação da eficácia de medidas de conservação já implementadas e para o delineamento de futuros planos de gestão.
Os ectoparasitas são capazes de exercer uma grande diversidade de impactos sobre os seus hospedeiros. Influenciam aspetos imunológicos, fisiológicos e morfológicos destes, com impactos na sua distribuição, dinâmica populacional, comportamento social e evolução. Em sistemas com múltiplas espécies de hospedeiro, como colónias multiespecíficas, as dinâmicas hospedeiro-parasita são extremamente complexas, uma vez que os padrões de infestação e os efeitos dos parasitas variam em magnitude entre espécies de hospedeiro. O aumento de frequência e duração de contactos sociais entre potenciais hospedeiros e o reuso de ninhos em anos alternados conduzem a um aumento do risco e níveis de parasitismo e à transmissão de doenças, sendo o parasitismo reconhecido como um dos principais custos da nidificação colonial em aves. Carnus hemapterus é um ectoparasita hematófago generalista que se alimenta predominantemente de crias de aves que utilizam cavidades para nidificar. Este parasita detém a capacidade de localizar e colonizar os seus hospedeiros de forma ativa não necessitando, por isso, de contacto entre indivíduos para a sua transmissão. A sua abundância aparenta ser influenciada por características relacionadas com o hospedeiro (por exemplo, substrato de nidificação, imunocompetência e fenologia de nidificação) e pelo seu contexto socioambiental. Não existe uma concordância generalizada quanto aos seus impactos, mas entre os reportados encontram-se a redução da condição corporal e taxa de crescimento das crias e, em casos extremos, o aumento da taxa de mortalidade. No Sudeste de Portugal, nomeadamente na Zona de Proteção Especial (ZPE) de Castro Verde, C. hemapterus é um dos ectoparasitas mais abundantes em espécies de aves, incluindo o francelho (Falco naumanni) e o rolieiro (Coracias garrulus). Ambas as espécies são migradoras estivais de longa distância que invernam em África e nidificam na região Paleártica, apresentando também requisitos de alimentação e nidificação semelhantes. Em Portugal, são consideradas de conservação prioritária, estando o francelho atualmente classificado como “Vulnerável” e o roleiro como “Criticamente em Perigo”. Na ZPE de Castro Verde, a implementação de medidas de conservação direcionadas para o francelho, como a disponibilização de locais de nidificação, levaram ao aumento da população nacional de francelho e de rolieiro. Atualmente, a região alberga mais de 80% das populações nidificantes portuguesas destas espécies. Os rolieiros nidificam geralmente em solitário, no entanto a escassez de locais de nidificação e consequente recuperação de cavidades em edifícios abandonados e disponibilização de ninhos artificiais (por exemplo, paredes e torres de nidificação) conduziram à formação de colónias multiespecíficas compostas por francelhos e rolieiros, entre outras espécies. Assim, na região de Castro Verde, ambas as espécies podem ser encontradas a nidificar nas mesmas estruturas e a utilizar os mesmos ninhos em anos alternados. As dimensões das colónias podem variar de 1 a 80 casais de francelhos e normalmente 1 a 3 casais de rolieiro. Os rolieiros podem, também, ser encontrados a criar em ninhos solitários, como caixas-ninho em árvores, postes telefónicos ou de eletricidade. Nestas colónias multiespecíficas, o aumento de densidade de ninhos e proximidade entre diferentes espécies de hospedeiro pode aumentar as oportunidades de transmissão para C. hemapterus e conduzir a interações agonísticas que, por sua vez, intensificam o stress social dos indivíduos, aumentando a sua suscetibilidade a doenças e infeções. Estas complexas interações hospedeiro parasita, promovidas em parte pela disponibilização de ninhos artificiais, têm consequências ainda desconhecidas nas populações de francelho e roleiro. Além disso, a maioria dos estudos sobre C. hemapterus e os seus hospedeiros tem-se concentrado em espécies solitárias ou formadoras de colónias monoespecíficas. O nosso principal objetivo foi fornecer um estudo abrangente das relações hospedeiro parasita num contexto particular de nidificação social, considerando diferentes espécies de hospedeiro, diferentes fases do ciclo de vida de C. hemapterus e as consequências para as espécies hospedeiras. Deste modo, esta dissertação visou: 1) avaliar se a fase infeciosa de C. hemapterus apresenta preferências entre francelhos e rolieiros em colónias multiespecíficas; 2) investigar se o contexto social de nidificação (solitário ou colonial) em rolieiros influencia o padrão de infestação deste ectoparasita; 3) descrever o padrão de infestação da fase de pupa (fase não infeciosa) nos ninhos de francelho e rolieiro e compará-lo com o padrão de infestação da fase infeciosa; 4) determinar a relação entre a abundância de C. hemapterus e a condição corporal de crias de francelho e rolieiro, em diferentes tipologias de ninhos. Neste estudo, foram amostradas crias de francelho (em colónias multiespecíficas) e rolieiro (tanto em ninhos solitários como em colónias multiespecíficas) em duas épocas de nidificação consecutivas, em 2018 e 2019. Nas crias amostradas, foi quantificado o número de C. hemapterus e realizadas medições corporais de forma a calcular o índice de condição corporal (“scaled mass index”). Em 2019, foram recolhidos detritos de ninhos de ambas as espécies e quantificado o número de pupas existentes. Os resultados sugerem que C. hemapterus prefere crias de rolieiro a francelho, tendo os rolieiros (em colónias multiespecíficas) uma abundância três vezes maior. A sua abundância foi também positivamente influenciada pelo tamanho da ninhada e diminuiu em ninhos previamente ocupados por estorninho-preto (Sturnus unicolor). Rolieiros em colónias multiespecíficas obtiveram prevalências semelhantes a rolieiros solitários, mas uma maior intensidade. A identidade da espécie hospedeira aparenta ter uma maior influência nos padrões de infestação deste parasita, com o contexto social a adquirir uma maior relevância em comparações intraespecíficas. Além disso, o padrão de infestação da fase de pupa não diferiu entre rolieiros e francelhos ou esteve correlacionado com o padrão de infestação da fase infeciosa, revelando uma possível discordância entre fases do desenvolvimento do parasita. Esta aparente incompatibilidade entre preferências por espécies de hospedeiro e a sua adequação enquanto hospedeiro pode diminuir o fitness do parasita, influenciando as suas dinâmicas epidemiológicas. Os resultados sugerem também uma associação negativa entre a condição corporal das crias e a abundância de C. hemapterus, no entanto esta relação apenas se verificou em crias de francelho em caixas-ninho e crias de rolieiro em cavidades artificiais (em paredes de nidificação). Estes resultados providenciaram, assim, uma melhor compreensão da relação entre C. hemapterus e estas espécies de hospedeiro e como fatores sinergéticos podem estar a agravar os seus efeitos. Em geral, este estudo permitiu aprofundar o conhecimento sobre os determinantes que regulam os padrões de infestação de C. hemapterus e deslindar os efeitos da adequação e densidade dos seus hospedeiros. Contribuindo, deste modo, com informação relevante para a avaliação da eficácia de medidas de conservação já implementadas e para o delineamento de futuros planos de gestão.
Descrição
Tese de mestrado, Biologia da Conservação, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2020
Palavras-chave
Carnus hemapterus Francelho Rolieiro interações hospedeiro-parasita preferência de hospedeiro Teses de mestrado - 2020