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Effectiveness of protected areas for wildcat (Felis silvestris silvestris) conservation: from general hybridization patterns to local environmental drivers

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Resumo(s)

A perturbação de origem antrópica pode ser uma ameaça significativa para a vida selvagem e, consequentemente, os impactos associados à presença do Homem e das suas atividades nas paisagens naturais, tais como a conversão/destruição do habitat, sobrepastoreio e introdução de espécies exóticas, podem promover reduções significativas nas áreas de distribuição das espécies, ou mesmo levar à sua extinção (Chapin et al. 2000). Especificamente, a introdução/dispersão de taxa exóticos, intencional ou não, ou a conversão/modificação do habitat natural em agro ou silvo-ecossistemas, têm adicionado desafios à sobrevivência de espécies que já se encontram num estado de conservação débil, ao poderem promover a hibridação entre taxa selvagens e animais domésticos (Rhymer and Simberloff 1996; Allendorf et al. 2001; Todesco et al. 2016). A hibridação pode gerar a perda de diversidade genética e fitness dos indivíduos, bem como aumentar a probabilidade da extinção de espécies e/ou populações (Seehausen et al. 2008; Crispo et al. 2011; Todesco et al. 2016). A introdução de espécies invasoras na área de distribuição das nativas selvagens pode facilitar o contacto entre duas espécies que anteriormente seria improvável ou inexistente, devido à distribuição alopátrica, e consequentemente promover a hibridação. Para além disso, a conversão/modificação do habitat pode facilitar o contacto entre as espécies doméstica e selvagens, ao facilitar a incursão das primeiras em áreas naturais contíguas. Por outro lado, pode levar a um isolamento de populações silvestres (Rhymer and Simberloff 1996; Holderegger and Di Giulio 2010; Storfer et al. 2010), resultando numa redução de fluxo genético. Um dos exemplos mais documentados de hibridação entre taxa selvagem e doméstico é o caso entre o gato-bravo europeu (Felis silvestris silvestris Schreber, 1777) e o gato doméstico (Felis silvestris catus). Desde o início do século XX, as populações de gato-bravo na Europa apresentaram uma tendência decrescente, principalmente devido à perda de habitat de qualidade, fragmentação de habitat e perseguição direta (Yamaguchi et al. 2015). Simultaneamente, houve uma expansão e generalização da distribuição do gato doméstico na Europa e, consequentemente, uma maior sobreposição com a distribuição do gato-bravo, aumentando a probabilidade de encontros entre ambas as espécies (Steyer et al. 2018). Atualmente, e com base em dados genéticos, são reconhecidas na Europa cinco principais grupos biogeográficos de gato-bravo: Península Ibérica, Itália, Escócia, Sudeste continental e Noroeste continental (Mattucci et al. 2016). Globalmente, o gato-bravo está classificado como ‘Pouco Preocupante’ segundo a lista vermelha da IUCN (Yamaguchi et al. 2015). No entanto, na Europa, existem variações regionais/nacionais nas tendências populacionais e nos graus de fragmentação das populações que, associadas a uma redução da área de distribuição da espécie, contribuíram para que, em vários países, o estatuto de ameaça seja mais elevado (ex. Vulnerável e Quase ameaçado, em Portugal e Espanha, respetivamente; Cabral et al. 2005; López-Martín et al. 2007), e que este felino tenha sido incluído nas listagem de espécies mencionada na CITES (Convenção sobre o Comércio Internacional das Espécies da Fauna e da Flora Silvestres Ameaçadas de Extinção), Diretiva das Habitats e Convenção de Berna (Nowell and Jackson 1996). Apesar disso, devido aos inúmeros esforços de conservação focados no gato-bravo, algumas populações deste felídeo apresentam uma tendência populacional positiva (Steyer et al. 2016; Nussberger et al. 2018). Na maioria das regiões da Europa, e nos grupos biogeográficos, a hibridação entre o gato-bravo e o doméstico já foi detetada (Beaumont et al. 2001; Kitchener et al. 2005; Pierpaoli et al. 2003; Lecis et al. 2006; Oliveira et al. 2008a, b; Hertwig et al. 2009; Nussberger et al. 2014; Steyer et al. 2018), realçando que este processo pode ser mais uma ameaça significativa para conservação do gato-bravo em toda a sua distribuição europeia. Vários fatores podem promover especificamente o contacto entre estas duas espécies de felinos, nomeadamente: o declínio de populações de gato-bravo depauperadas e que, devido a isso, a escolha do parceiro sexual é dificultada, levando a uma procura nas áreas de distribuição do gato doméstico; a expansão geográfica das populações de gato-bravo com uma tendência populacional positiva e que, por isso, passam a utilizar áreas onde o gato doméstico ocorre; e a deterioração da qualidade do habitat, com a expansão das paisagens alteradas pelo Homem, que facilita as incursões do gato doméstico nos redutos naturais habitados pelo congénere silvestre. Apesar destes processos serem frequentemente apontados como causas da hibridação entre estes dois felinos, ainda é pouco claro quais os reais fatores e mecanismos que podem contribuir para promover o contacto entre as duas espécies na Europa (Beugin et al. 2018; Oliveira et al. 2018; Steyer et al. 2018). Para além do grau de hibridação, que nos dá uma medida da integridade genética de uma população, e por isso, do seu fitness e valor conservacionista, a abundância/densidade é uma métrica que reflete a integridade populacional da espécie numa região, e permite aferir tendências populacionais (Wright and Hubbell 1983) e viabilidade e risco de extinção das espécies (Purvis et al. 2000). A estimativa das abundâncias/densidades é, assim, um dos parâmetros fundamentais para suportar cientificamente políticas de conservação de sucesso, em particular para espécies ameaçadas (Stephens et al. 2015). Diversas abordagens metodológicas têm sido empregues para gerar estas estimativas, mas, recentemente, o uso de armadilhagem fotográfica, que permite o estudo de espécies elusivas de carnívoros (Karanth et al. 2006), possibilitou o surgimento de modelos estatísticos, baseados em dados de deteção/ocorrência com identificação individual, que geram estimativas de densidades populacionais: modelos espaciais de captura-recaptura (ECR) (Efford 2004; Borchers and Efford 2008; Royle and Young 2008; Efford et al. 2009; Royle et al. 2014). Apesar das estimativas de abundância/densidades serem cruciais para uma gestão eficaz de espécies silvestres, a verdade é que, para muitos grupos biogeográficos deste mesocarnívoro ameaçado, estes dados não estão muitas vezes disponíveis para serem usados pelos gestores de vida silvestre e do território. Um bom exemplo deste padrão é a Península Ibérica, onde as populações de gato-bravo têm vindo, globalmente, a apresentar uma tendência negativa, e estimativas de densidades populacionais baixas (Cabral et al. 2005; Lozano et al. 2007; Sobrino et al. 2009). Este panorama pouco animador, tem sido associado à perseguição humana, fragmentação/conversão do habitat e a diminuição da abundância da sua principal presa na região Mediterrânea, o coelho-bravo (Oryctolagus cuniculus; Gil-Sánchez et al. 1999; Lozano et al. 2003). Apesar de existirem vários trabalhos em Portugal focados no estudo da ecologia do gato-bravo (Sarmento 1996; Oliveira et al. 2008a, b; Monterroso et al. 2009; Oliveira et al. 2018), ainda existe uma falta de conhecimento sobre as tendências populacionais e densidades das populações portuguesas. Tendo em conta este panorama geral, e por forma a preencher estas lacunas de informação, o presente estudo visa: 1) aferir quais os fatores que estão, a nível Europeu e metapopulacional, a promover a hibridação entre gato doméstico e gato-bravo e avaliar a eficácia das áreas protegidas como ferramenta para assegurar a integridade genética do gato-bravo e; 2) estimar, pela primeira vez, a densidade de uma população portuguesa de gato bravo, que habita uma das áreas protegidas do país (Parque Natural de Montesinho), e determinar os fatores ambientais que a condicionam. No capítulo I analisámos 964 amostras biológicas, morfologicamente identificadas como gato-bravo, recolhidas em 13 países Europeus, com o objetivo de determinar quais os fatores que influenciam a integridade genética de gato-bravo e a eficácia da rede Europeia de áreas protegidas, globalmente e por grupo biogeográfico. No geral, a integridade genética é elevada. Contudo as metapopulações Ibérica e Escocesa apresentaram valores mais baixos. A qualidade do habitat (maior proporção de floresta e matos, e menor proporção de regiões dominadas por zonas humanizadas) parece estar associada a valores elevados de integridade genética, apresentando diferentes padrões nas metapopulações. Relativamente á eficácia das áreas protegidas (APs), a rede Europeia aparenta ser eficaz na conservação da integridade genética deste felino, enquanto que as APs da Península Ibérica e as localizadas na região onde ocorre a metapopulação Noroeste de gato-bravo aparentam ser menos eficazes. Estes resultados contribuem para diagnosticar, de uma forma mais abrangente, a nível Europeu, o problema da hibridação entre o gato-bravo e doméstico, e os padrões detetados contribuem para a definição de diretrizes de gestão mais sólidas que permitam garantir a conservação do gato-bravo em toda a sua distribuição Europeia. No capítulo II usámos modelos espaciais de captura-recaptura (ECR) para determinar a densidade populacional de gato-bravo dentro de uma área protegida – Parque Natural de Montesinho – em Portugal. Identificámos 9 indivíduos com um esforço de amostragem de 3477 noites. A densidade de gato-bravo estimada foi de 0,119±0,065 gato-bravo/Km2 . Os valores estimados de densidade aumentam quando as zonas humanizadas estão mais afastadas, ou seja, quando existe menor perturbação humana e menor probabilidade de presença de gato doméstico. Os nossos resultados indicam também que o Parque Natural de Montesinho parece ter condições ambientais adequadas para a espécie, uma vez que ela ocorre em densidades semelhantes às detetadas em outras áreas protegida da Ibéria e o gato doméstico parece estar ausente da área de distribuição do gato-bravo, no P.N. Montesinho. Por estas razões, esta área protegida pode ser uma ferramenta importante na estratégia de conservação deste felino Este estudo providencia dados importantes para a conservação desta espécie no contexto europeu, providenciando informação cientificamente válida sobre a integridade genética e populacional do gato bravo, crucial para que gestores das áreas protegidas e decisores políticos (regionais e nacionais) possam ter informação de base para criar regulamentos, planos de gestão e políticas adequadas a proteger os recursos chave para o gato-bravo, quer a nível da Europa quer a nível de metapopulações específicas. Ambos os capítulos evidenciam o papel crucial das APs para a conservação desta espécie ameaçada, apesar dos diferentes processos ecológicos analisados (integridade genética e densidade populacional).
The human associated disturbance can be a significant threat to wildlife and, consequently, impacts linked to human’s presence/activities, such as habitat conversion/destruction, overgrazing, and introduction of invasive species can have deleterious effects on species distributions and even promote species extinction (Chapin et al. 2000). Specifically, intentional or unintentional human-mediated range expansion of alien taxa and natural habitat conversion/change to agroforestry, have added challenges to the survival of depleted species, promoting hybridization between wild and domestic animals (Rhymer and Simberloff, 1996; Allendorf et al. 2001; Todesco et al. 2016). Hybridization may result in loss of genetic diversity, decrease of individual fitness, and increase the probability of species and/or populations extinctions (Seehausen et al. 2008; Crispo et al. 2011; Todesco et al. 2016). The introduction of invasive species in the distribution area of the native wild taxa can facilitate the contact between two species used to be unlikely or impossible, due to allopatric distribution and, consequently, promote hybridization. Moreover, the habitat conversion/change can lead to isolation of wild populations (Rhymer and Simberloff 1996; Holderegger and Di Giulio 2010; Storfer et al. 2010) with a reduction of gene flow. One of the most documented examples of hybridization between wild and domestic taxa is the case between European wildcat (Felis silvestris silvestris Schreber, 1777) and the domestic cat (Felis silvestris catus). Since the early 20th century, the wildcat’s population in Europe presented a declined trend, mainly due to suitable habitat loss, anthropogenic persecution, and habitat fragmentation (Yamaguchi et al. 2015). Simultaneously, the domestic cat become more widespread throughout Europe, consequently overlapping with wildcat’s range, increasing the likelihood of encounters between the two species (Steyer et al. 2018). Presently, there are five main wildcat biogeographic groups, defined on the basis on genetic approaches (Iberian, Scottish, Italian, Southeast continental, and Northwest continental; Mattucci et al. 2016). Globally, wildcats are classified at ‘Least Concern’ by the IUCN Red List (Yamaguchi et al. 2015). However, in Europe, the declining populations’ trend and fragmentation, and the lower distribution area of wildcat’s population contribute to its classification as an endangered species in several countries (e.g. Vulnerable and Near Threatened in Portugal and Spain, respectively; Cabral et al. 2005; López-Mártin et al. 2007), and inclusion on CITES, EU Habitat and Species Directive and Bern Convention (Nowell and Jackson 1996). Despite that, mainly due to conservation efforts, there are some wildcat populations with a positive trend (Steyer et al. 2016; Nussberger et al. 2018). In the most regions of Europe, the hybridization between these two species was detected (Beaumont et al. 2001; Kitchener et al. 2005; Pierpaoli et al. 2003; Lecis et al. 2006; Oliveira et al. 2008a, b; Hertwig et al. 2009; Nussberger et al. 2014; Steyer et al. 2018), highlighting that this could be a significant threat to wildcat conservation across his entire range. Numerous factors can promote this contact between wildcat and his domestic counterpart, such as: depleted wildcat populations with a declined trend, maybe be constrained in finding mates, thus increasing the search for a mating partner within the domestic cat distribution; wildcat range expansion, in populations with a positive trend that utilize areas where domestic cats are presence; and the deterioration of the habitat quality, increasing the likelihood of domestic cat presence throughout wildcat’s habitat. Despite these processes may contribute to hybridization between these two species, it is unclear what are the real drivers and processes that promote the contact between the European wildcat and its domestic counterpart in Europe (Beugin et al. 2018; Oliveira et al. 2018; Steyer et al. 2018) In addition to the degree of hybridization, which gives us a measure of population’s genetic integrity, and therefore, its fitness and conservation value, the abundance/density is a measure that reflect the population integrity and permits to determine population’s trend (Wright and Hubbell 1983) and the viability and extinction risk (Purvis et al. 2000). The abundance/density estimate is, therefore, one of the fundamental parameters to create successful conservation policies for threatened species (Stephens et al. 2015). Recently, the use of camera-trap permitted to study elusive carnivores (Karanth et al. 2006), allowed the development of statistical models based on detection/occurrence data from individual’s identification, creating population’s density estimate: spatial capture-recapture models (SCR) (Efford 2004; Borchers and Efford 2008; Royle and Young 2008; Efford et al. 2009; Royle et al. 2014). Despite the crucial role of these parameters for an effective management of wild taxa, there is a lack of estimates for some of wildcat’s biogeographic populations. One of the best examples is the Iberian wildcat’s population, which presents a decline trend and low densities (Cabral et al. 2005; Lozano et al. 2007; Sobrino et al. 2009). This negative scenario is mainly due to human persecution, habitat fragmentation/change and loss of its main prey in Mediterranean region, the European rabbit (Oryctolagus cuniculus; Gil-Sánchez et al. 1999; Lozano et al. 2003). Despite several studies in Portugal targeted the wildcat (Sarmento 1996; Oliveira et al. 2008a, b; Monterroso et al. 2009; Oliveira et al. 2018), studies comprehending populations densities and trends are still missing. In order to fill these gaps, the present study aims to: 1) determine the drivers that promote hybridization between domestic cat and European wildcat, in Europe and in each metapopulations, asses the effectiveness of protected areas as a toll to ensure the wildcat’s genetic integrity safeguarding; 2) estimate, for the first time, the density for a Portuguese wildcat’s population, which inhabits a protected area (Montesinho Natural Park), and determine the environmental drivers that shaping this population parameter. In Chapter I we analyzed 964 putative morphological wildcats’ samples from 13 European countries aiming to determine what factors influence the wildcat genetic integrity and understand the effectiveness of European protected area’s network for wildcat conservation, at European and biogeographic scale. Overall, wildcat’s genetic integrity presents high values; however Iberian and Scottish metapopulation appears to have the lower values. Habitat quality (high proportion of forest and shrubland, and low proportion of regions dominated by human areas) may be linked to wildcat’s genetic integrity, with difference patterns across metapopulations. Regarding to protected areas (PAs) effectiveness, European PAs seem suitable overall to conserve wildcat’s genetic integrity, while Iberian and Northwest PAs suggest less suitable effectiveness. These results contribute to a wide diagnostic of the hybridization threat between the two species; therefore, the detected patterns provide solids guidelines to wildcat conservation, across its entire range In Chapter II we used spatial capture-recapture (SCR) models to evaluate wildcat’s density inside a protected area – Montesinho Natural Park – in Portugal. We were able to identify 9 individuals with a total effort of 3477 trap-nights. The wildcat’s density was to 0,119±0,065 wildcat/Km2, increasing when humanized areas were further away, and consequently, in areas with lower human-disturbance and domestic cat presence. Our results indicate that Montesinho Natural Park may be suitable to assure wildcat’s conservation, since this felid occurs in similar densities as those detected in other PAs in Iberian Peninsula and the domestic cat appears to be absent from wildcat’s distribution inside the park. For these reasons, these PA could be an important tool in the wildcat’s conservation strategy. This study provides relevant information for wildcat’s conservation in the entire range, adding scientifically valid information on the genetic and population integrity of European wildcat to the current body of knowledge. This data is crucial for PAs managers and policy makers (at regional and national scales) to create appropriate regulations, management guidelines and policies to protected key resources for this threatened species, both at European and metapopulation’s level. Both chapters highlighted the pivotal role of protected areas to wildcat conservation, despite the different ecological process considered (genetic integrity and population density).

Descrição

Tese de mestrado em Biologia da Conservação, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2020

Palavras-chave

Gato-bravo Europeu Integridade genética Gestão de áreas protegidas Densidade populacional Conservação Teses de mestrado - 2020

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