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Demographic and evolutionary consequences of costly trophic, sexual, and symbiont-mediated interactions in spider mites

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Resumo(s)

A manutenção da biodiversidade permanece um tópico central na biologia, sendo que vários estudos nos campos da evolução e da ecologia se têm dedicado a compreender como novas espécies são formadas e como persistem em comunidades diversas. A teoria da coexistência tem-se focado em interações tróficas como sendo a principal força responsável pelas dinâmicas de populações em contacto, determinando se as espécies poderão coexistir ou se serão excluídas. No entanto, desenvolvimentos recentes revelaram que as barreiras reprodutivas entre espécies, através dos custos que impõem em interações sexuais entre espécies designados por interferência reprodutiva, são também agentes importantes na determinação da coexistência. Embora o seu efeito seja tendencialmente negativo, promovendo a exclusão da espécie mais sensível à interferência reprodutiva, alguns estudos teóricos prevêem que possa facilitar a coexistência se agir de forma a equilibrar o efeito da competição por alimento. Apesar destes desenvolvimentos, existem ainda falhas na literatura relativa à ação conjunta destas duas interações. Por exemplo, como ambos os seus efeitos são dependentes da densidade populacional, e como foi demonstrado que existem características como o tamanho corporal que contribuem tanto para o sucesso reprodutor como para o competitivo, é possível que partilhem mecanismos subjacentes. Além disso, as consequências da ação conjunta da interferência reprodutiva e da competição por alimento, que poderão compor uma dinâmica eco-evolutiva, permanecem ainda por estudar empiricamente. Com esta tese, procurei contribuir para o conhecimento científico nesta área usando experiências laboratoriais, incluindo um estudo de evolução experimental ao longo de várias gerações, envolvendo duas espécies próximas de ácaros-aranha, Tetranychus cinnabarinus e T. urticae. Trabalhos anteriores indicam que esta par forma um bom sistema para estudar tanto interações reprodutivas como competição por alimento, pois são espécies próximas cujas populações frequentemente apresentam barreiras reprodutivas incompletas, e partilham várias plantas hospedeiras em comum ao longo das suas distribuições globais sobrepostas, sugerindo que competem frequentemente pela mesma planta na natureza.
The maintenance of biodiversity remains a central topic in biology. Modern coexistence theory is beginning to recognise that both negative reproductive interactions, caused by either intrinsic genetic incompatibilities or by bacterial endosymbionts like Wolbachia, and competition for food are important drivers of population dynamics, determining species coexistence. However, the two types of interactions may share underlying mechanisms, and their ecological and evolutionary consequences, acting jointly as part of an eco-evolutionary feedback loop, remain elusive. To shed light on these interconnected topics, we first assessed the strength of reproductive barriers, both host-intrinsic and Wolbachia-induced, between two closely related spider mite species, Tetranychus urticae and T. cinnabarinus. Then, we tested how such barriers evolved in sympatric conditions, albeit without Wolbachia to simplify the already complex study system. We estimated the combined effects of reproductive interference, i.e., costly reproductive interactions arising from strong incompatibilities affecting hybrid fitness but weak barriers preventing interspecific mating attempts, along with competition for shared food, on spider mite population dynamics, before and after evolution in sympatric conditions. Finally, using inbred lines, we investigated whether traits associated with different interspecific interactions were genetically correlated in a way that explained observed evolutionary trends. While post-zygotic isolation was strong and pre-zygotic barriers were weak, reproductive interference was not as impactful as expected, due to an interplay with competition for food potentially mediated through the offspring sex ratio. This interplay, along with a genetic trade off between intrinsic growth and sensitivity to interspecific interactions, may have constrained evolution by generating a negative eco-evolutionary feedback loop. The results presented herein highlight the possibility of common mechanisms underlying both trophic and sexual interactions and pave the way for future developments in coexistence theory and the study of eco-evolutionary dynamics.

Descrição

Tese de doutoramento em Biodiversidade, Genética e Evolução, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2025.

Palavras-chave

Bacterial endosymbionts reproductive interactions food competition coexistence theory experimental evolution Bactérias endossimbióticas interações reprodutivas competição por alimento teoria da coexistência evolução experimental

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