Morphological ultrasound evaluation in acute and chronic muscle overloading

Abstract

Introduction: Ultrasound (US) has an important role in musculoskeletal (MSK) evaluation, allowing the study of muscle morphology and function. Muscle thickness (MT) and muscle echo-intensity (EI) are two important parameters that may quantify muscle structural adaptations to a variety of stimuli. US elastography can also offer semi-quantitative and/or quantitative assessment of tissue stiffness providing relevant information about adaptations of muscle mechanical properties. Purpose: The general aim of the studies presented in this thesis is to explore the potential of quantitative US imaging for assessing the adaptations and responses of the muscle tissue to increased contractile activity using B-mode US and US elastography. The studies were centred on the quadriceps femoris muscle and addressed the study of the effect of strength training and of acute muscle contractile activity on MT, EI and muscle stiffness. Materials and methods: Three different studies were conducted and reported along this thesis. A total of 64 young adults of both genders participated in the studies. The first study (N = 20) evaluated the intra- and inter-session (one week apart) reproducibility of MT and EI parameters and the role of plane of view (transverse vs. longitudinal) and ROI dimension on measurements’ accuracy using the intraclass correlation coefficient [ICC(3,1)], the standard error of measurement (SEM), and the smallest detectable change (SDC). Bland-Altman analysis was used to study the level of agreement between plane views and ROI sizes. The second study (N = 28) investigated the effect of a 15-week strength program on MT and EI in several regions of the heads of the quadriceps femoris. This study included a control group and two training groups performing concentric or eccentric strength training. During this study, changes in vastus lateralis’ (VL) stiffness in response to strength training were evaluated using quasi-static elastography (QSE). In the final study (N = 16), acute changes in VL’s stiffness associated with passive stretching, performance of short but intense contractile activity, and muscle isometric contractions were investigated by means of supersonic shear wave imaging (SSI). Results: Moderate to very high reliability was found for MT (intra-session, ICCs: 0.82- 0.99; inter-session, ICCs: 0.70-0.98) and EI (intra-session, ICCs: 0.74-0.97; inter-session, ICCs: 0.48-0.94). In general, reliability for MT and EI measures was higher in the transverse plane and when using a larger ROI, respectively. Measurements of EI taken with a small versus a large ROI are associated with a small bias and larger limits of Morphological ultrasound evaluation in acute and chronic muscle overloading agreement (LoA). In study 2, 15 weeks of strength training increased MT in the majority but not in all of the scanned regions. Strength training failed in changing EI in most of the quadriceps femoris, excepting in the VI and some regions of the VL. Strength training significantly increased VL’s stiffness. No differences were observed in our quantitative US parameters between concentric and eccentric training. The final study demonstrated an acute increase of around 10% in VL’s shear modulus as a result of performing maximal isometric, concentric, and eccentric contractions. The shear modulus of the VL also increased when the knee moved from 10º to 50º and then to 90º flexion. Finally, a linear relationship between the shear modulus and the level of isometric muscle contraction was observed. Conclusions: Ultrasound measures of MT and EI show moderate to very high reliability. The reliability and agreement of MT and EI measurements are improved in transverse scans and with larger ROIs. QSE could demonstrate an increase in muscle stiffness as a result of strength training. SSI proved to be a good method to investigate muscle mechanical properties changes associated with muscle function. These results emphasise the value of an objective and quantifiable muscle US evaluation for studying muscle adaptation to exercise training and muscle function, in general.

Introdução: A ultrassonografia tem um papel importante na avaliação músculoesquelética, permitindo o estudo da morfologia e função muscular. A espessura muscular e a eco- intensidade muscular são dois parâmetros importantes que podem quantificar as adaptações estruturais musculares, quando o musculo é submetido a determinados estímulos. A elastografia por ultrassonografia pode, também, oferecer uma avaliação semi-quantitativa e/ou quantitativa da rigidez do tecido, fornecendo informações relevantes sobre as adaptações das propriedades mecânicas musculares. Objetivo: O objetivo geral, dos estudos apresentados nesta tese, é explorar o potencial da imagem quantitativa ultrassonográfica, de forma a avaliar as adaptações e as respostas do tecido muscular ao aumento da atividade contrátil, usando a elastografia e a ultrassonografia em modo-B. Os estudos foram centrados no músculo do quadricípite femoral e abordaram o estudo do efeito do treino de força e da atividade contrátil muscular na espessura muscular, eco-intensidade e rigidez muscular. Materiais e métodos: Três diferentes estudos foram realizados e descritos ao longo desta tese. Um total de 64 jovens adultos de ambos os géneros participaram dos estudos. No primeiro estudo (N = 20), foi analisada a reprodutibilidade da espessura muscular e da eco-intensidade dos quatro músculos que compõem o quadricípite femoral. Para isso foram adquiridas três imagens em modo B, nos planos longitudinal e transversal, em dois momentos distintos. A eco-intensidade foi medida usando dois tamanhos diferentes de região de interesse, um representado por uma forma retangular, medindo 70 mm2 e um outro representando o máximo do músculo apresentado na imagem ultrassonográfica, evitando as fáscias superficial e profundas do mesmo. A precisão das medidas foi, então, analisada usando o Coeficiente de correlação intra-classe [ICC (3,1)], o erro padrão de medição (SEM) e a menor alteração detectável (SDC). A análise de Bland-Altman foi utilizada para estudar o nível de concordância entre os planos de imagem ultrassonográficos e os diferentes tamanhos da região de interesse. No segundo estudo (N = 28), analisou-se o efeito de um programa de treino de força, com duração de 15 semanas, sobre espessura muscular e ecointensidade em três diferentes regiões de cada um dos quatro músculos que representam o quadricípite femoral: reto femoral, vasto intermédio, vasto medial e vasto lateral. Este estudo incluiu um grupo de controlo e dois grupos de treino, em que um realizou um protocolo de treino concêntrico e o outro de treino excêntrico. Durante este estudo, as alterações na rigidez do vasto lateral, em resposta ao treino de força foram avaliadas usando a elastografia quasi-statica, semi-quantitativa. No último estudo (N = 16), foram analisadas as alterações agudas na rigidez de vasto lateral associadas ao alongamento passivo, ao desempenho de atividade contrátil de curta duração, mas intensa e às contrações isométricas musculares usando a elastografia de onda supersónica por cisalhamento. Resultados: Foi encontrada uma alta ou muito alta reprodutibilidade para espessura muscular (intra-sessão, ICCs: 0,82-0,99; inter-sessão, ICCs: 0,70-0,98) e eco-intensidade (intra-sessão, ICCs: 0,74-0,97; inter-sessão, ICCs: 0,48-0,94). Em geral, a reprodutibilidade para os valores da espessura muscular foi maior no plano transversal e no que diz respeito aos valores da eco-intensidade verificou-se uma melhor reprodutibilidade quando foi utilizada uma região de interesse de maiores dimensões. Um pequeno viés e menores valores de concordância caracterizam as medidas de cointensidade obtidas com uma região de interesse maior ou menor. No estudo 2, os participantes submetidos a 15 semanas de treino de força revelaram o aumento da sua espessura na maioria das regiões musculares avaliadas, mas não em todas. Não foram encontradas alterações significavas dos valores da eco-intensidade com a realização do treino de força na maioria dos músculos do quadricípite femoral, excepto para o vasto intermédio e para algumas regiões do vasto lateral.Por outro lado, o treino de força aumentou significativamente a rigidez do vasto lateral. Não foram observadas diferenças significativas nos parâmetros quantitativos ultrassonográficos entre o treino concêntrico e excêntrico. O último estudo demonstrou um aumento agudo de cerca de10% nos valores da rigidez do vasto lateral como resultado da realização de contrações máximas isométricas, concêntricas e excêntricas. Os valores da rigidez do vasto lateral também aumentaram durante a flexão do joelho de 10º para 50º e posteriormente para 90º. Finalmente, observou-se uma relação linear entre os valores de rigidez do vasto lateral e o nível de contração muscular isométrica do quadricípite femoral. Conclusões: As medidas ultrassonográficas da espessura muscular e eco-intensidade mostram uma reprodutibilidade moderada a muito alta. A reprodutibilidade e a concordância das medidas de espessura muscular e eco-intensidade são maiores no plano transversal e quando é utilizada uma região de interesse de maior dimensão. A elastografia semi-quantitativa mostrou existir um aumento significativo na rigidez muscular como resultado do treino de força. A elastografia por onda de cisalhamento supersónica é um bom método para investigar as alterações das propriedades mecânicas musculares associadas à função muscular. Estes resultados enfatizam a importância de uma avaliação objetiva e quantificável dos músculos por ultrassonografia, para estudar a adaptação muscular ao treino e função muscular, no geral.