Global biogeography and ecology of marine megafauna strandings

Abstract

O termo “arrojamento” (em inglês stranding) refere-se à chegada à costa de animais aquáticos mortos ou incapazes de regressar ao mar por si próprios (Geraci and Lounsbury, 1993). Estes eventos, que há séculos despertam o interesse tanto do público como da comunidade científica, constituem oportunidades de amostragem valiosas, que de outra forma seriam logisticamente inviáveis, financeiramente dispendiosas ou eticamente problemáticas. Os arrojamentos fornecem dados fundamentais sobre a diversidade de espécies, os estados de saúde das populações e as pressões persistentes nos ecossistemas (Peltier et al., 2012; GómezHernández et al., 2021). Atualmente, os principais fatores de ameaça à megafauna marinha incluem as alterações climáticas (nomeadamente o aquecimento, a acidificação e a desoxigenação dos oceanos), a poluição e a sobrepesca. Estas pressões, muitas delas interligadas, têm levado muitas espécies ao risco de extinção (Herr et al., 2014; Wernberg et al., 2016; Dulvy et al., 2021). Nesta dissertação, eu foco-me em três principais grupos taxonómicos de megafauna marinha: mamíferos marinhos, tartarugas marinhas e elasmobrânquios (tubarões e raias). Dentro dos mamíferos marinhos, distinguem-se cinco subgrupos principais: odontocetos (baleias de dentes), misticetos (baleias de bossas), pinípedes (focas, leões-marinhos e morsas), sirénios (manatins e dugongos) e lontras-marinhas. Além de ser animais icónicos, também desempenham um papel crucial nas redes tróficas oceânicas. Muitos realizam migrações oceânicas de longa distância, atravessando bacias oceânicas e conectando diferentes ecossistemas, servindo como vetores de transferência de energia, nutrientes e carbono (Block et al., 2011; Estes et al., 2016). Como predadores de topo, exercem controlo "top-down", mantendo o ecossistema em equilíbrio (Estes et al., 2016; Pimiento et al., 2020). Caracterizadas por ciclos de vida lentos, as populações da megafauna recuperam-se lentamente de perturbações (Duarte et al., 2020). A monitorização sistemática dos arrojamentos tem sido identificada como uma prioridade para a investigação marinha e conservação dos oceanos (Clarke et al., 2021), e redes de monitorização têm vindo a crescer em várias regiões do mundo (Pyenson, 2010). Contudo, os padrões globais e as causas subjacentes aos arrojamentos nunca tinham sido avaliados de forma abrangente e sistemática. Para colmatar estas lacunas, o presente estudo oferece uma análise sistemática dos arrojamentos globais de megafauna marinha, identificando os grupos taxonómicos e espécies mais frequentemente envolvidos, as causas subjacentes dos arrojamentos e os principais hotspots globais. Seguindo as diretrizes PRISMA (Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses), foram realizadas três revisões sistemáticas independentes na base de dados Web of Science, uma para cada grupo taxonómico. As pesquisas abrangeram o período entre 1900 e 30 de junho de 2023 e resultaram na criação de três bases de dados globais de arrojamentos. Para os mamíferos marinhos, a pesquisa inicial identificou 2045 publicações, das quais 642 foram incluídas após aplicação de vários critérios de elegibilidade. No caso das tartarugas marinhas, 142 artigos foram selecionados de um total de 610, enquanto a pesquisa sobre elasmobrânquios resultou em 35 artigos elegíveis, a partir de 205. A base de dados compilada integrou informações sobre o número de indivíduos arrojados por espécie, localização e data, e, quando disponíveis, sexo, estádio de desenvolvimento e causa de arrojamento (COS, do inglês cause of stranding). A atribuição geográfica dos arrojamentos foi feita com base em ecorregiões marinhas (Spalding et al., 2007), privilegiando uma abordagem biogeográfica em detrimento da tradicional divisão por fronteiras políticas ou zonas económicas exclusivas. As causas de arrojamento foram padronizadas em 15 categorias aplicáveis aos três grupos. Entre as causas antropogénicas incluíram-se: interação com pescarias, emalhamento, colisão com embarcações, ingestão de lixo marinho, exposição a ruído, trauma causado antropogenicamente e intoxicação pelo florescimento de algas nocivas (HABs). As causas naturais abrangeram doenças, emaciação, predação, problemas reprodutivos e alterações ambientais. Para explorar a relação entre o esforço de monitorização e o número de arrojamentos registados, foi aplicado um modelo estatístico Zero-Inflated Negative Binomial, com o número de redes de monitorização ativas por unidade espacial como variável preditora (Perumean-Chaney et al., 2013). O modelo revelou uma correlação significativa entre a presença de redes de arrojamento ativas e os dados de presença/ausência de arrojamentos, mas não entre as redes e o número total de arrojamentos registados. No total, foram registados mais de 400,000 arrojamentos. Os mamíferos marinhos representaram 66%, seguidos pelas tartarugas marinhas (33%) e pelos elasmobrânquios (1%). As espécies mais frequentemente arrojadas foram a tartaruga-verde (Chelonia mydas, n ~ 70,000) e a tartaruga-comum (Caretta caretta, n ~ 35,000). Entre os mamíferos, destacaram-se o leão-marinho-da-Califórnia (Zalophus californianus, n ~ 27,400), a toninha-comum (Phocoena phocoena, n ~ 26,700) e a foca-comum (Phoca vitulina, n ~ 23,900). No total, os mamíferos marinhos arrojados englobaram 115 espécies diferentes. Os odontocetos (n ~ 24,300) foram o subgrupo com mais registos, seguidos dos pinípedes (n ~ 88,600). Os sirénios, misticetos e mustelídeos (lontras-marinhas) apresentaram números significativamente mais baixos, representando 4%, 2% e 1% dos arrojamentos de mamíferos, respetivamente. As sete espécies existentes de tartarugas marinhas estiveram representadas, bem como 97 espécies de elasmobrânquios. As análises demográficas revelaram variações marcantes entre grupos. Entre todos os mamíferos marinhos com identificação de sexo, observou-se um viés para o sexo masculino (56%). Pelo contrário, nas tartarugas (com exceção de C. caretta), predominavam as fêmeas (61%). Nos elasmobrânquios, a distribuição sexual foi aproximadamente equilibrada (52% fêmeas, 48% machos). Quanto aos estádios de desenvolvimento, a maioria dos mamíferos foi classificada como juvenis/sub-adultos (42%), adultos (31%), crias (23%) e neonatos/fetos (4%). As tartarugas eram predominantemente juvenis (75%), com adultos a representar 21% e sub-adultos 4%. Nos elasmobrânquios, 91% dos indivíduos arrojados eram juvenis, 8% adultos e 1% fetos abortados. Apenas se conseguiu atribuir uma causa definitiva de arrojamento (COS) em 15% dos casos, refletindo limitações logísticas, o estado de decomposição das carcaças e a necessidade de análises detalhadas, como necrópsias e exames laboratoriais. Globalmente, 59% dos arrojamentos com COS atribuída foram causados por atividades humanas. As principais causas foram interação com pescarias (24%), alterações ambientais (22%) e colisões com embarcações (15%), seguidas por doenças e outras causas antropogénicas. No caso das tartarugas marinhas, a principal causa identificada foram as alterações ambientais (48%), em particular episódios de hipotermia aguda induzida por descidas bruscas da temperatura da água (“cold stunning”). A nível geográfico, os registos foram enviesados para o hemisfério norte. A ecorregião Norte da Califórnia destacou-se como o principal hotspot, com cerca de 50,000 arrojamentos — maioritariamente leõesmarinhos da Califórnia (Z. californianus) e outros pinípedes. Seguiu-se a ecorregião do norte do Golfo do México (Texas, Louisiana, Mississippi, Alabama e norte da Florida), com ~48,000 arrojamentos, dos quais 68% eram mamíferos e 32% tartarugas. No hemisfério sul, o maior número de arrojamentos foi registado na região sudeste do Brasil (estados de São Paulo, Paraná e Santa Catarina), com aproximadamente 27,400 casos, sobretudo de C. mydas. Na Europa, o principal hotspot foi o Mar do Norte, dominado por Phocoena phocoena e Phoca vitulina. Este estudo expandiu, pela primeira vez, o conhecimento sobre os arrojamentos de megafauna marinha, passando de uma perspetiva regional para uma visão global. Identificaram-se padrões geográficos, taxonómicos e demográficos, bem como as principais causas de arrojamento. Este trabalho preenche várias lacunas científicas e fornece uma base sólida para investigações futuras e para a definição de estratégias de conservação e gestão. Face à multiplicidade de ameaças enfrentadas por estas espécies icónicas e ao seu elevado valor ecológico e simbólico, este estudo reforça a importância da monitorização sistemática das praias e do fortalecimento das redes regionais de arrojamento como ferramentas essenciais para a conservação da biodiversidade marinha.

Strandings of large marine animals have been fascinating both public and scientific community for centuries. Offering unique sampling opportunities, strandings are sometimes the first and most critical source of information on the basic biology and ecology of a species. On a community level, stranding records can illuminate the relative abundance and health status of free-living populations, thereby offering critical insights into threats to marine ecosystems and human health. While the number of local stranding networks is growing worldwide, a global stranding database is currently not in place. The main aim of this study was to investigate the global hotspots and underlying causes of megafauna strandings. Following the PRISMA guidelines, a systematic literature review was performed for marine mammal, sea turtle, and elasmobranch strandings, using Web of Science. The search was filtered for publication dates from 1900 to 2023 and yielded a database comprising more than 400,000 stranded individuals from 115 species of marine mammals, all seven species of sea turtles, and ninety-seven elasmobranch species. Mammals represented 66% and turtles 33% of strandings, while elasmobranch comprised less than 1%. The main global stranding hotspots were northern California, northern Gulf of Mexico, and southeastern Brazil, while the most relevant European region was the North Sea. While the leading causes of strandings varied among taxonomic group, the overall dominant causes were fisheries interactions (24%), sudden changes in environmental conditions (22%), and vessel collisions (15%). This dissertation expands, for the first time, critical stranding information from local networks to a global level, with potential implications for future management and conservation strategies for these marine groups.