Antibiotic resistance and virulence profiles of gram-negative bacteria isolated from loggerhead sea turtles (Caretta caretta) of the Island of Maio, Cape Verde

Abstract

Loggerhead sea turtles (Caretta caretta) have been suggested as carriers of potential zoonotic pathogens and prime reservoirs of antibiotic-resistant and virulent bacteria. In the present study, the isolation of Gram-negative bacteria of the Cape Verdean loggerhead subpopulation, currently believed to be the largest subpopulation of this species worldwide, is described for the first time. This study aimed to characterize the aerobic and facultative anaerobic Gram-negative bacteria of the loggerhead colony of the Island of Maio, to evaluate their pathogenic potential and to unveil both the impact on sea turtles’ conservation and the underlying public health risks resulting from interactions with these animals and the consumption of turtle-derived products. Cloacal, oral and egg content swab samples from 33 nesting loggerheads (n = 99) were analysed regarding the presence of Gram-negative bacteria and the respective antibiotic resistance and virulence profiles. Conventional bacteriological techniques were applied. Shewanella putrefaciens (26.32%), Vibrio alginolyticus (21.05%) and Morganella morganii (21.05%) were the most prevalent species. A low prevalence of antibiotic-resistant bacteria (15.79%) was detected, and no multidrug-resistant isolates were identified. The identified bacterial species revealed the ability to produce numerous virulence factors, including hemolysins (100.0%), DNases (89.47%), lipases (78.95%), biofilms (73.68%), proteases (52.63%), lecithinases (21.05%), and gelatinases (15.79%). These findings suggest that due to the low anthropogenic impact observed in both their nesting (the Island of Maio) and foraging sites, this loggerhead subpopulation may be less exposed to antimicrobial compounds. Furthermore, Gram-negative bacteria isolated from these turtles may be less susceptible to acquiring resistance genes from environmental bacteria via horizontal gene transfer. Nevertheless, the presence of potentially pathogenic bacteria expressing virulence factors may threat both sea turtles’ and human’s health.

RESUMO - PERFIS DE RESISTÊNCIA A ANTIBIÓTICOS E VIRULÊNCIA DE BACTÉRIAS GRAM-NEGATIVAS ISOLADAS DE TARTARUGAS MARINHAS COMUNS (CARETTA CARETTA) DA ILHA DO MAIO, CABO VERDE - A tartaruga-marinha-comum (Caretta caretta) é conhecida por ser portadora de agentes potencialmente patogénicos e zoonóticos, e um relevante reservatório de bactérias virulentas e resistentes aos antibióticos. O presente estudo descreve, pela primeira vez, o isolamento de bactérias Gram-negativas da subpopulação de tartarugas-comuns de Cabo Verde, a qual se estima ser a maior população mundial desta espécie. Este estudo teve como objectivo a caracterização de bactérias Gram-negativas aeróbias e anaeróbias facultativas da colónia de tartarugas-comuns da Ilha do Maio, a avaliação do seu potencial patogénico e o respectivo impacto na conservação de tartarugas marinhas e do potencial risco para saúde pública, resultante de interações com estes animais e do consumo de productos derivados de tartarugas. Neste trabalho foram analizadas amostras de zaragatoas da cloaca, cavidade oral e ovos de 33 tartarugas comuns fêmeas (n = 99), de modo a isolar bactérias Gram-negativas e os respectivos perfis de resistência a antibióticos e virulência. Para o efeito, foram usados métodos de bacteriologia convencionais. As espécies isoladas mais prevalentes foram Shewanella putrefaciens (26,32%), Vibrio alginolyticus (21.05%) e Morganella morganii (21.05%). Foi detetada uma baixa prevalência de bactérias resistentes (15.79%), e não foram identificados isolados multirresistentes. As espécies bacterianas identificadas revelaram a capacidade de produzir vários factores de virulência, incluindo hemolisinas (100.0%), DNases (89.47%), lipases (78.95%), biofilmes (73.68%), proteases (52.63%), lecitinases (21.05%), gelatinases (15.79%). Os resultados deste estudo sugerem que, devido ao reduzido impacto antropogénico observado nos locais de nidificação (Ilha do Maio) e de alimentação da subpopulação em estudo, esta estará menos exposta a compostos antimicrobianos. Além disso, bactérias Gram-negativas isoladas neste estudo, poderão estar menos suscetíveis à aquisição de genes de resistência provenientes de bactérias ambientais, via transferência horizontal de genes. Contudo, a presença de bactérias potencialmente patogénicas e com a capacidade de expressar diversos factores de virulência representa uma ameaça tanto à saúde destes animais como à saúde humana.