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Genomics of ecotype formation : Interplay between demographic processes and natural selection

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Resumo(s)

Compreender se a divergência fenotípica ligada a diferentes ecótipos foi resultado de um único evento ou uma série de eventos paralelos e uma questão fundamental na biologia evolutiva. O principal objetivo desta tese foi estudar o processo de formação de ecótipos em diferentes estágios do contínuo de especiação e avaliar se a evolução da divergência fenotípica observada em duas espécies de Littorina ocorreu em paralelo ou se teve origem em um único local seguido de dispersão e colonização. Dados genómicos de múltiplas populações permitem distinguir entre esses cenários. Uma abordagem viável para avaliar padrões genómicos de diversidade em múltiplas populações envolve o sequenciamento de amostras agrupadas (Pool-seq). No entanto, o Pool-seq introduz fontes específicas de incerteza, como contribuições desiguais de indivíduos, que podem afetar as estimativas de frequência alélica. Consequentemente, o uso de dados de Pool-seq para testar cenários alternativos tem sido dificultado pela ausência de métodos desenhados para inferir a história demográfica que modelem explicitamente os erros inerentes ao Pool-seq. Nesta tese, caracterizamos pela primeira vez a divergência genética e morfológica entre ecótipos de Littorina fabalis, revelando evidências compatíveis com evolução paralela de divergência fenotípica. Posteriormente, desenvolvemos métodos de inferência que utilizam dados de Pool-seq para diferênciar entre cenários de formação de ecótipos e aplicamos esses métodos a dados de Littorina saxatilis. Esta tese demonstra que a divergência fenotípica observada nestes gastrópodes marinhos provavelmente emergiu como consequência da evolução paralela em várias localidades geográficas. Além disso, destaca que essa divergência foi acompanhada por fluxo génico entre os ecótipos divergentes. As metodologias aqui desenvolvidas são aplicáveis a qualquer grupo taxonómico caracterizado pela presença de ecótipos em uma ampla área geográfica. Portanto, estes métodos podem facilitar investigações sobre a formação de ecótipos, aprimorando a nossa compreensão dos processos complexos que moldam a biodiversidade e a origem de novas espécies.
Determining whether phenotypic divergence linked to different ecotypes resulted from a single event or multiple parallel events is a crucial question in evolutionary biology. This thesis aimed to investigate ecotype formation at distinct stages of the speciation continuum and determine whether the evolution of phenotypic divergence in two Littorina species occurred in parallel across multiple geographical locations or if it originated in a single location followed by dispersal and colonization. Genomic data from multiple populations allows distinguishing between these scenarios. One viable approach to assess genome-wide diversity patterns in multiple populations involves next-generation sequencing of pooled samples (Pool-seq). However, Pool-seq introduces specific sources of noise, such as unequal individual contributions, affecting allele frequency estimates. Consequently, the use of Pool-seq data to test alternative scenarios using model-based inference has been hindered by the absence of methods designed to infer demographic history that explicitly model the errors intrinsic to Pool-seq. In this thesis, we compared genetic structure patterns between nonoutlier and outlier loci of Littorina fabalis ecotypes, finding evidence compatible with parallel evolution of phenotypic divergence and providing the first characterization of the genetic and morphological divergence in this system. Subsequently, we developed model-based inference methods that leverage Pool-seq data to differentiate between scenarios of ecotype formation and applied those methods to Littorina saxatilis data. Overall, this thesis demonstrates that the observed phenotypic divergence in these marine gastropods likely emerged as a consequence of parallel evolution across multiple geographical locations. Moreover, it highlights that this divergence was probably accompanied by gene flow between the diverging ecotypes. The methodologies developed here can be applicable to any taxonomic groups characterized by the presence of ecotypes across a broad geographical range. Therefore, they can streamline investigations into ecotype formation, enhancing our comprehension of the intricate processes that shape biodiversity and the origin of new species.

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Pool-seq inferência demográfica Littorina formação de ecótipos evolução paralela demographic inference Approximate Bayesian Computation ecotype formation

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