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Publicação
Effects of hypoxia on coral photobiology and oxidative stress
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Autores
Resumo(s)
O aquecimento e a desoxigenação dos oceanos, juntamente com o processo de acidificação, têm promovido impactos negativos nos organismos marinhos, forçando-os a alterar a sua distribuição e habitats, fenologia, dinâmica populacional e abundância. De acordo com a via de concentração representativa (RCP) 8.5, do Painel Intergovernamental para as Alterações Climáticas (IPCC), é previsto que as temperaturas globais aumentem 2,73 °C até ao final do século. Concomitantemente, este aquecimento poderá provocar um declínio entre 1,7% e 4% no conteúdo global de O2 oceânico. Actualmente existem mais de 500 locais costeiros com concentrações de oxigénio abaixo de 2 mg/l, com aumento estimado de 5,54% no número de ocorrências de eventos de hipóxia em áreas costeiras por ano. A concentração de O2 dissolvido de 2 mg/l é mais amplamente considerada como o limite de hipóxia para organismos marinhos. As áreas com baixos níveis de oxigénio nas zonas mesopelágicas são conhecidas como zonas de oxigénio mínimo (ZOMs) com alta actividade microbiana. Nessas áreas, as concentrações de O2 variam entre 0,2 a 2 mg/l e ocorrem em profundidades em torno de 100-1000 m por períodos mais longos que dependem da circulação de água e do fornecimento insuficiente de oxigénio. Os impactos antropogénicos contínuos nas áreas costeiras contribuem para o surgimento e expansão de “zonas mortas”. A extensa fertilização agrícola que atinge as zonas costeiras pelos rios é uma das principais causas para a redução de O2 nas zonas costeiras. Os corais são um grupo de invertebrados da classe Anthazoa (filo Cnidaria) cuja extensão geográfica apenas ocupa cerca de 1% da superfície global do mar, mas que desempenha um papel ecológico, económico e cultural fundamental tanto para a biodiversidade marinha como para a população humana. Efectivamente, os recifes de coral sustentam 10% da população global com seus bens e serviços ecossistémicos. O aquecimento dos oceanos e as ondas de calor marinhas, o escoamento agrícola e a intrusão de efluentes resultam em processos de eutrofização que são possivelmente os responsáveis pela perda de metade dos recifes de coral. Os corais começam a branquear com a expulsão das microalgas dinoflageladas simbióticas (do género Symbiodinium), também conhecidas como zooxantelas. Estas microalgas sustentam o seu hospedeiro através da fotossíntese e, por isso, a maioria dos corais ocupam habitats rasos com alta disponibilidade de luz. Em áreas com pouca disponibilidade diurna de luz, os corais podem também predar zooplâncton para obter os requisitos energéticos necessários. As espécies de corais possuem diferentes limites de hipóxia que estão associados à duração da exposição, temperatura e fase ontogenética. A produção de espécies reativas de oxigénio (ROS) é um dos resultados do branqueamento de corais entre outras respostas celulares, fisiológicas e moleculares. Os ROS induzem stress oxidativo ao holobionte levando à expulsão de simbiontes. O sistema de defesa antioxidante do hospedeiro contra os ROS envolve as reações enzimáticas. Essas estratégias são o processo de desintoxicação onde a superóxido dismutase (SOD) converte aniões superóxido em peróxido de hidrogénio, e outro processo enzimático onde também a catalase (CAT) transforma aniões. Quando o aumento da produção de ROS ultrapassa a sua capacidade de defesa antioxidante, os corais podem sofrer graves danos celulares, como a peroxidação lipídica, a deterioração do DNA e a oxidação de proteínas, que poderá levar à mortalidade pós-branqueamento. Nos recifes de coral, as concentrações diurnas de oxigénio dissolvido (OD) flutuam significativamente, com processos de respiração durante a noite e processos fotossintéticos durante o dia. A hipóxia durante a noite geralmente ocorre em zonas intermareais durante a maré baixa. A hipóxia noturna já foi registada no Mar Vermelho e nas costeiras das Ilhas Lizard e Heron, na Austrália. No entanto, os impactos das flutuações diurnas do oxigénio na fisiologia e fotoquímica dos corais são desconhecidos. O objetivo desta dissertação foi estudar os impactos de hipóxia noturna nos processos fisiológicos e fotobiológicos de um coral da ordem Scleractinia (Acropora spp.) O design experimental consistiu num tratamento de controle (normóxia) e um tratamento hipóxico durante a noite (<2 mgO2/l). Em ambos os tratamentos foram recolhidos dados de: i) sobrevivência, ii) parâmetros fotobiológicos (por exemplo, fluxo de energia de absorção, fluxo de energia de transporte de elétrons, a densidade do centro de reação II dentro do leito de clorofila da antena do fotossistema (PS) II), iii) concentrações de pigmentos (clorofila a, clorofila c2, feofitina a, β-caroteno, diadinoxantina, diatoxantina e peridinina) e estado de desepoxidação e iv) biomarcadores de stress oxidativo (por exemplo, danos no DNA, peroxidação lipídica e atividades de catalase e superóxido dismutase). No estudo, não foi observada mortalidade em ambos os tratamentos, e os fragmentos de coral também não exibiram quaisquer alterações visuais (e físicas) associadas a processos de branqueamento. A maioria dos parâmetros fotobiológicos também não sofreu alterações significativas entre tratamentos. Paralelamente, não foram observadas diferenças significativas, entre os tratamentos, para os pigmentos fotossintéticos. No entanto, a hipóxia induziu uma diminuição significativa no estado de des-epoxidação do coral e no aumento dos danos no DNA. Não foram também detectadas alterações significativas na peroxidação lipídica e nas atividades CAT e SOD. Assim sendo, os resultados indicam que o coral Acropora spp. parece exibir resiliência à hipóxia nocturna. Pode também haver uma forte influência genética na tolerância de Symbiodinium que suporta a estratégia de defesa antioxidante e a tolerância à desoxigenação subjacente. Deste modo, as ROS não conseguiram provocar nenhum mecanismo de morte celular (apoptose ou necrose), onde os antioxidantes não enzimáticos eliminam as ROS antes que as exposições às condições experimentais tenham tido impactos prejudiciais. Além disso, as características genotípicas com uma elevada quantidade de simbiontes poderiam explicar uma diminuição na eficiência do fotossistema II. Porém não houve diminuição no conteúdo de pigmentos celular influenciado pela hipóxia noturna. Por outro lado, a degradação das fitas de DNA provocada pelo dano oxidativo indica que o stress abiótico supera os mecanismos de defesa que reparam e restauram os danos celulares e do DNA. Poderá também haver a mudança de autotrofia para heterotrofia ocorrendo como uma aclimatação e resistência do coral e dos simbiontes às perturbações ambientais. Em condições extremas, o coral parece mudar a sua estratégia nutricional, o que pode ser fundamental para a relação simbiótica e, eventualmente, a sobrevivência dos corais e dos seus simbiontes. Para compreender os mecanismos antioxidantes e os processos de respostas ao stress oxidativo, são imporantes e necessárias novas investigações acerca da plasticidade fenotípica e da genómica evolutiva. O branqueamento de corais e o seu desaparecimento em massa são indicadores de perturbações ambientais extremas, para as quais muitas das espécies não conseguem desenvolver a tolerância necessária. A perda de biodiversidade costeira e de recife é impulsionada pelos efeitos mútuos do aquecimento e da desoxigenação do oceano. Portanto, as alterações climáticas são responsáveis por eventos massivos de branqueamento de corais. Paralelamente à desoxigenação e ao aquecimento, a acidificação e eutrofização dos oceanos têm também impactos negativos no biota marinho, especialmente a nível da quebra de mutualismos e loops de feedback positivo no ambiente. Isso é fundamental para fortalecer as percepções da dinâmica global do oxigénio do oceano e aumentar a capacidade de monitorizar áreas geograficamente não descobertas e limitadas, especialmente devido aos eventos recorrentes de branqueamento de corais mais frequentes. No entanto, ainda existe uma grande lacuna no conhecimento sobre os efeitos da hipóxia em escalas temporais maiores, algo crucial na medida em que o processo crónico de desoxigenação e o estabelecimento recorrente de zonas mortas costeiras são espectáveis no oceano do futuro.
In parallel to warming and acidification, climate change is promoting the loss of oxygen (O2) content in the global ocean. Decreases in O2 content (deoxygenation) are associated with temperature-driven declines in oxygen solubility, strengthened stratification of seawater masses, increased biological oxygen consumption and coastal eutrophication. Ocean deoxygenation (and associated hypoxic events) has received far less attention in the scientific community, but the associated impacts may be greater than those imposed by the warming and acidification. Coral reef habitats are home to 1/4 of all marine species and are vital to around 275 million people worldwide, but their resilience to decreased oxygen content (hypoxia) is not well understood. The main goal of the present dissertation was to investigate acute physiological and photobiological responses of a scleractinian coral (Acropora spp.) to overnight hypoxic conditions (<2 mg/l of O2). No mortality in both control and hypoxia treatments was observed, and coral fragments also did not exhibit any visual (and physical) changes associated with bleaching. Most photobiological-related parameters also did not show significant changes between treatments (p>0.05). Alongside, no significant differences between treatments were observed for the pigments: chlorophyll a, chlorophyll c2, pheophytin a, β-carotene, diadinoxanthin, diatoxanthin and peridinin. Yet, hypoxic conditions induced a significant decrease on coral de-epoxidation state (p<0.05) and increase of DNA damage (p<0.001). Yet, no significant changes were detected for lipid peroxidation between treatments (p>0.05). There were also no significant changes in protein content (p>0.05), and catalase and superoxide dismutase (p>0.05) activities between treatments. Although the present findings suggest that Acropora spp. is resilient to some extent to short-term daily oxygen oscillations (overnight hypoxia) further research is needed, especially at longer time scales since ocean deoxygenation is projected to be a chronic process in the ocean of tomorrow.
In parallel to warming and acidification, climate change is promoting the loss of oxygen (O2) content in the global ocean. Decreases in O2 content (deoxygenation) are associated with temperature-driven declines in oxygen solubility, strengthened stratification of seawater masses, increased biological oxygen consumption and coastal eutrophication. Ocean deoxygenation (and associated hypoxic events) has received far less attention in the scientific community, but the associated impacts may be greater than those imposed by the warming and acidification. Coral reef habitats are home to 1/4 of all marine species and are vital to around 275 million people worldwide, but their resilience to decreased oxygen content (hypoxia) is not well understood. The main goal of the present dissertation was to investigate acute physiological and photobiological responses of a scleractinian coral (Acropora spp.) to overnight hypoxic conditions (<2 mg/l of O2). No mortality in both control and hypoxia treatments was observed, and coral fragments also did not exhibit any visual (and physical) changes associated with bleaching. Most photobiological-related parameters also did not show significant changes between treatments (p>0.05). Alongside, no significant differences between treatments were observed for the pigments: chlorophyll a, chlorophyll c2, pheophytin a, β-carotene, diadinoxanthin, diatoxanthin and peridinin. Yet, hypoxic conditions induced a significant decrease on coral de-epoxidation state (p<0.05) and increase of DNA damage (p<0.001). Yet, no significant changes were detected for lipid peroxidation between treatments (p>0.05). There were also no significant changes in protein content (p>0.05), and catalase and superoxide dismutase (p>0.05) activities between treatments. Although the present findings suggest that Acropora spp. is resilient to some extent to short-term daily oxygen oscillations (overnight hypoxia) further research is needed, especially at longer time scales since ocean deoxygenation is projected to be a chronic process in the ocean of tomorrow.
Descrição
Tese de Mestrado, Ecologia Marinha, 2021, Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências
Palavras-chave
Corais Hipóxia Desoxigenação Fisiologia Fotoquímica Stress oxidativo Teses de mestrado - 2021