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Azorean macroalgae (Petalonia binghamiae, Halopteris scoparia and Osmundea pinnatifida) bioprospection: a study of composition and bioactivity
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Abstract(s)
As macroalgas habitam os oceanos há mais de 2 biliões de anos e há registos da sua inclusão na dieta de muitos povos asiáticos desde o século XVII. Estes organismos multicelulares têm vindo a ser alvo da atenção da comunidade científica devido às suas propriedades e possíveis aplicações em diversas áreas da indústria, sendo usados como alimentos, fertilizantes, cosméticos e até medicamentos. Diversos compostos extraídos de macroalgas têm vindo a revelar propriedades e bioatividades de extremo interesse. Por exemplo, o ácido eicosapentaenóico (EPA) é o ácido gordo predominante na maioria das espécies e exibe atividades antioxidante e anti-inflamatória muito significativas. Outros compostos, como o fucosterol e alguns péptidos podem ajudar na prevenção do aumento do colesterol e da pressão arterial, bem como ter uma ação antiviral e antimicrobiana. Os pigmentos são também de extrema importância, sobretudo a fucoxantina que é muito abundante nas algas castanhas, uma vez que possui ações anti-carcinogénicas e pode ajudar no controlo da obesidade e da diabetes. As macroalgas são também conhecidas pelo seu alto teor em minerais, sendo por isso uma excelente fonte de micronutrientes, tais como iodo, cálcio, magnésio e potássio. No entanto, visto que as algas são bioacumuladores e a poluição do ambiente marinho tem vindo a crescer significativamente, alguns destes minerais podem ser acumulados em quantidades acima do desejado passando a ter uma ação tóxica, como acontece por vezes no caso do cobre, do arsénio e do chumbo. Muitos estudos científicos têm vindo a ser realizados ao longo dos últimos anos, mas as macroalgas são organismos com tanta diversidade inter e intraespecífica que ainda existem muitas espécies cuja composição e propriedades são praticamente desconhecidas. Em Portugal, existe também um interesse crescente por estes organismos, especialmente quando se tratam de espécies que já possuem um valor comercial. Este é o caso das espécies Halopteris scoparia, Petalonia binghamiae e Osmundea pinnatifida, que já são regularmente recolhidas e comercializadas nos Açores. Osmundea pinnatifida é uma alga vermelha (Rhodophyta) comestível, conhecida por ter um sabor picante. Em algumas ilhas dos Açores é consumida em pickle ou usada seca como especiaria. Petalonia binghamiae e Halopteris scoparia são algas castanhas e pertencem à classe Phaeophyceae. A primeira trata-se também de uma alga comestível, sendo abundantemente consumida em países como a China, o Japão e a Coreia. H. scoparia é a única das três algas incluídas neste estudo que é considerada não-comestível, mas é usada em vários países na indústria farmacêutica e cosmética devido às suas propriedades antimicrobianas. Este trabalho teve como objetivo efetuar um estudo de bioprospecção da biomassa destas três
espécies de macroalga tal como é atualmente tratada e consumida nos Açores (seca ao sol), visto que estas algas são ainda pouco conhecidas e provavelmente subvalorizadas. Para tal, em primeiro lugar foi feita a análise da composição proximal de cada uma destas espécies. Os valores de humidade obtidos foram baixos, tal como era esperado visto que as algas foram previamente secas. Os valores de cinza (minerais) foram relativamente elevados em todas elas, sendo o valor mais baixo registado para a espécie P. binghamiae (27,9% do peso seco) e o valor mais alto para a H. scoparia (51,9% do peso seco). O conteúdo proteico, calculado pelo método de Dumas, variou entre 10,3-14,4% do peso seco. O conteúdo em hidratos de carbono
foi elevado para as três espécies, variando entre 32,5-48,3% do peso seco. Todas as algas revelaram ter um conteúdo lípido baixo, apesar de a espécie P. binghamiae se ter destacado com uma percentagem de 4,5% do peso seco. Dois métodos de extração de gordura foram testados, tendo o método de Folch sido o que revelou uma extração mais eficaz. Seguidamente, a distribuição das classes lipídicas de maior interesse foi estudada com recurso a cromatografia de camada fina (TLC). Verificou-se, para as três espécies de macroalga estudadas, a predominância de triacilgliceróis (TAG) e ácidos gordos livres (FFA). A quantificação do conteúdo em fosfolípidos e glicolípidos não foi possível, muito possivelmente devido ao facto de as amostras terem sido secas ao sol e estes serem compostos que se degradam facilmente nestas condições. O perfil de ácidos gordos foi caracterizado pela abundancia de ácidos gordos saturados (SFA) na espécie Osmundea pinnatifida e por uma proporção equilibrada entre SFA e ácidos gordos polinsaturados (PUFA) nas outras duas espécies. Dentro da classe PUFA, os ω3 PUFA são os mais abundantes nas espécies O. pinnatifida e P. binghamiae. O teor em ácido palmítico (16:0) e ácido mirístico (14:0) foi elevado em todas as espécies. O teor em ácido eicosapentaenóico (EPA) foi também significativo, exceto na espécie H. scoparia que revelou ser mais rica em ácido estearidónico (SDA, 18: 4 ω3) e ácido α-linoleico. (ALA, 18: 3 ω3). Outros dois compostos bioativos de interesse foram quantificados para as três espécies em estudo: β-glucanos (laminarina) e polifenóis. O conteúdo em β-glucanos detetado foi muito baixo para todas as espécies, mas os compostos fenólicos foram quantificados em níveis bastante consideráveis, atingindo valores de 140 a 220mg / 100g de peso seco. Por fim, duas bioatividades foram testadas para extratos
aquosos e etanólicos das três macroalgas em estudo. A atividade antioxidante foi testada com recurso a três métodos diferentes: o método do 2,2-difenil-1-picrilhidrazil (DPPH), o método do Potencial Antioxidante Redutor do Ferro (FRAP) e o método do ácido 2,2'-azino-bis (3-etilbenzotiazolino-6-sulfónico) (ABTS). Foi demonstrada a existência de atividade antioxidante considerável para as três macroalgas, especialmente em extratos aquosos de H. scoparia e P. binghamiae. A atividade anti-inflamatória foi testada através do método da inibição da ciclooxigenase-2 (COX-2), e apenas o extrato aquoso de P. binghamiae e o extracto etanólico de H. scoparia demonstraram capacidade inibitória, mas com valores bastante consideráveis (40% e 79%, respetivamente). No geral, os resultados obtidos indicam que estas espécies de macroalga têm um enorme potencial e que devem ser melhor exploradas no futuro. Mais especificamente, o alto teor em minerais poderá ser de extrema importância sobretudo no caso da H. scoparia que apesar de não ser considerada uma alga comestível poderá vir a ser usada em processos de biorremediação ou para controlo de qualidade dos ambientes marinhos. O conteúdo em polissacáridos revelou-se também promissor, visto que embora a grande maioria dos hidratos de carbono nas algas seja fibra dietética e esta não seja absorvida pelo organismo humano, a sua presença no trato intestinal (especialmente no intestino grosso) contribui muito positivamente para a digestão, o que indica que as espécies estudadas poderão ser usadas como pré-bióticos. A fração lipídica, embora não muito abundante, revelou também resultados muito interessantes sobretudo para a P. binghamiae, na qual foi doseada uma percentagem de gordura total considerável e uma prevalência de ácidos gordos ω3, mais concretamente EPA, que é um componente estrutural essencial para as membranas celulares e poderá ser usado como antioxidante ou no controlo de altos níveis de colesterol. O
conteúdo fenólico foi significativo para as três espécies, sugerindo a existência de atividade antioxidante, a qual foi posteriormente confirmada, daqui resultando a possibilidade destas algas virem a ser usadas para fins terapêuticos ou cosméticos. A atividade anti-inflamatória presente em duas das algas estudadas reforça a ideia de que estas espécies poderão vir a ter diversas aplicações em diversas áreas da indústria. Por fim, é importante referir que o processamento efetuado às algas nos Açores (secagem ao sol) poderá não ser o mais indicado, sobretudo quando se trata de compostos que se degradam facilmente, como os glicolípidos. Seria, portanto, interessante realizar um estudo com estas mesmas espécies mas em matéria
fresca, de forma a obter um perfil comparativo dos diferentes componentes e das bioatividades testadas. O desenvolvimento de novos métodos de extração é também de extrema importância, sobretudo no caso dos hidratos de carbono que são geralmente estimados por diferença em todos os estudos. A determinação do perfil de minerais é também de extrema importância, tal como a quantificação de outros compostos bioactivos como a fucoxantina e os fucanos. Numa fase posterior, a bioacessibilidade de todos estes compostos deverá ser estudada de modo a obter uma perspetiva real da sua disponibilidade para o organismo humano quando ingeridos, uma vez que a matéria vegetal nem sempre é totalmente digerida e absorvida.
The Azores archipelago (in mid-Atlantic) has a substantial variety of seaweed species. In particular, the brown macroalgae species Petalonia binghamiae and Halopteris scoparia, and the red macroalga Osmundea pinnatifida are still undervalued and not thoroughly studied. As a contribution to the bioprospection of these three species, proximal composition, lipid composition, phenolic content and relevant bioactivities were determined. Moisture was low in all samples since they were previously sundried. Protein content ranged from 10.3-14.4% dw. Mineral content was relatively high for all species, particularly for H. scoparia (51.9% dw). Total carbohydrate content ranged from 32.5-48.3% dw, being the highest value attained for P. binghamiae. The three seaweed species had a low fat content with predominance of non-polar lipids, mainly free fatty acids (FFA) and triacylglycerols (TAG). Their fatty acid (FA) profile was characterized by abundance of saturated FA (SFA) in the case of O. pinnatifida and a similar weight of SFA and polyunsaturated FA (PUFA) in the other two species. Monounsaturated FA’ (MUFA) share was relatively small in all species. Within PUFA, ω3 PUFA were the most abundant in O. pinnatifida and P. binghamiae, thus yielding ω3/ω6 ratios clearly higher than one. The palmitic acid (16:0) content was very high and the myristic acid (14:0) content was substantial in all species. Oleic acid (18:1 ω9) level was also high, particularly, in P. binghamiae, reaching 16.95 ± 0.05% of total FAs. Linoleic acid (18:2 ω6) content was in the 7-13% range with exception of O. pinnatifida, whose linoleic acid content was low, 1.34 ± 0.01%. Arachidonic acid (20:4 ω6) level was similar or higher than linoleic acid level in all studied species. Regarding ω3 PUFA, eicosapentaenoic acid (EPA, 20:5 ω3) was the most significant (10-14 %) with exception of H. scoparia, which was richer in stearidonic acid (SDA, 18:4 ω3) and α-linolenic acid (ALA, 18:3 ω3) than in EPA, 7.60 ± 0.03% and 6.73 ± 0.03% vs 5.63 ± 0.03%, respectively. The highest EPA concentration was found in P. binghamiae (176 ± 4 mg/100 g dw). Concerning other bioactives, while β-glucans (laminarin) were only detected at trace levels, polyphenols were present at non-negligible levels, reaching 140-220mg/100g dw. The 2,2-diphenyl-1-picrylhydrazyl (DPPH), Ferric Ion Reducing Antioxidant Power (FRAP), and 2,2'-azino-bis(3-ethylbenzothiazoline-6-sulphonic acid) (ABTS) methods showed some antioxidant activity, especially in aqueous extracts of H. scoparia and P. binghamiae assessed by ABTS. Ethanolic extracts of H. scoparia and aqueous extracts of P. binghamiae showed inhibitory capacity of cyclooxygenase-2 (COX-2), of 40 and 79%, thus indicating some anti-inflammatory activity.
The Azores archipelago (in mid-Atlantic) has a substantial variety of seaweed species. In particular, the brown macroalgae species Petalonia binghamiae and Halopteris scoparia, and the red macroalga Osmundea pinnatifida are still undervalued and not thoroughly studied. As a contribution to the bioprospection of these three species, proximal composition, lipid composition, phenolic content and relevant bioactivities were determined. Moisture was low in all samples since they were previously sundried. Protein content ranged from 10.3-14.4% dw. Mineral content was relatively high for all species, particularly for H. scoparia (51.9% dw). Total carbohydrate content ranged from 32.5-48.3% dw, being the highest value attained for P. binghamiae. The three seaweed species had a low fat content with predominance of non-polar lipids, mainly free fatty acids (FFA) and triacylglycerols (TAG). Their fatty acid (FA) profile was characterized by abundance of saturated FA (SFA) in the case of O. pinnatifida and a similar weight of SFA and polyunsaturated FA (PUFA) in the other two species. Monounsaturated FA’ (MUFA) share was relatively small in all species. Within PUFA, ω3 PUFA were the most abundant in O. pinnatifida and P. binghamiae, thus yielding ω3/ω6 ratios clearly higher than one. The palmitic acid (16:0) content was very high and the myristic acid (14:0) content was substantial in all species. Oleic acid (18:1 ω9) level was also high, particularly, in P. binghamiae, reaching 16.95 ± 0.05% of total FAs. Linoleic acid (18:2 ω6) content was in the 7-13% range with exception of O. pinnatifida, whose linoleic acid content was low, 1.34 ± 0.01%. Arachidonic acid (20:4 ω6) level was similar or higher than linoleic acid level in all studied species. Regarding ω3 PUFA, eicosapentaenoic acid (EPA, 20:5 ω3) was the most significant (10-14 %) with exception of H. scoparia, which was richer in stearidonic acid (SDA, 18:4 ω3) and α-linolenic acid (ALA, 18:3 ω3) than in EPA, 7.60 ± 0.03% and 6.73 ± 0.03% vs 5.63 ± 0.03%, respectively. The highest EPA concentration was found in P. binghamiae (176 ± 4 mg/100 g dw). Concerning other bioactives, while β-glucans (laminarin) were only detected at trace levels, polyphenols were present at non-negligible levels, reaching 140-220mg/100g dw. The 2,2-diphenyl-1-picrylhydrazyl (DPPH), Ferric Ion Reducing Antioxidant Power (FRAP), and 2,2'-azino-bis(3-ethylbenzothiazoline-6-sulphonic acid) (ABTS) methods showed some antioxidant activity, especially in aqueous extracts of H. scoparia and P. binghamiae assessed by ABTS. Ethanolic extracts of H. scoparia and aqueous extracts of P. binghamiae showed inhibitory capacity of cyclooxygenase-2 (COX-2), of 40 and 79%, thus indicating some anti-inflammatory activity.
Description
Tese de mestrado em Biologia Humana e Ambiente, apresentada à Universidade de Lisboa, através da Faculdade de Ciências, em 2018
Keywords
Rhodophyta Phaeophyceae Perfil de lípidos Atividade antioxidante Atividade anti-inflamatória Teses de mestrado - 2018